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Inquadramento del modello biologico e breve introduzione all’argomento

L’aterosclerosi   è   la   malattia   più   diffusa   e   la   prima   causa   di   morte   nei   paesi   occidentali,   a   causa   della   parziale   o   totale   ostruzione   del   lume   vasale   dovuta   alla   formazione   e   progressione   di   placche   ateromatose   e   dello   sviluppo   di   un   trombo   a   seguito   della   rottura   della   placca.   La   angioplastica   percutanea   transluminare   coronarica,   PCTA   (Percutaneous   Transluminal   Coronary   Angioplasty),   è   il   tipo   di   intervento   maggiormente   utilizzato   che,   attraverso   la   rimozione   delle   ostruzioni,   si   prefigge  di  ripristinare  la  pervietà  del  vaso  e  il  flusso  sanguigno.  Sfortunatamente,  il  30-­‐ 40%   dei   pazienti   sottoposti   a   PTCA   mostrano   una   rapida   riocclusione   del   vaso   (restenosi),  a  seguito  di  iperplasia  delle  cellule  della  parete  del  vaso  con  la  formazione   di   un   nuovo   strato   di   tessuto   all’interno   del   lume   definito   neo-­‐intima.   Lo   sviluppo   tecnologico  di  dispositivi  metallici  deformabili  impiantabili  (stent)  in  grado  di  assicurare   la  persistenza  dell’effetto  dell’angioplastica  ha  permesso  di  ridurre  significativamente  la   percentuale  di  casi  di  restenosi.  Tuttavia,  questo  fenomeno  è  ancora  molto  frequente   ed  è  dovuto  ad  una  eccessiva  risposta  delle  cellule  allo  stimolo  verso  la  riparazione  del   danno   parietale   causato   dall’angioplastica   e   dall’impianto   dello   stent.   L’avvento   dei   drug-­‐eluting  stents  (DES),  ovvero  stent  a  rilascio  controllato  di  farmaco,  ha  fornito  una   ulteriore   considerevole   riduzione   dell’incidenza   della   restenosi.   I   più   recenti   dati   sperimentali   e   clinici,   collezionati   negli   ultimi   anni   sui   drug-­‐eluting   stents,   mostrano,   tuttavia,  l’evidenza  che,  nonostante  si  registri  una  riduzione  nella  quota  di  restenosi,  i   DES  non  possono  evitare  effetti  gravi  come  trombosi,  infarto  del  miocardio,  morte.  La   causa   di   questi   eventi   è   stata   attribuita   agli   effetti   collaterali   a   lungo   termine   dei   farmaci   citostatici   (principalmente   rapamicina   e   taxolo)   che,   non   essendo   cellula-­‐ specifici,  prevengono  non  solo  l’ipertrofia  delle  cellule  muscolari  lisce  (effetto  voluto)   ma   anche   la   riparazione   dell’endotelio   (effetto   indesiderato)   in   corrispondenza   del   danno  sulla  parete  del  vaso.  In  effetti,  il  posizionamento  dello  stent  è  frequentemente   responsabile   della   denudazione   endoteliale,   della   rottura   della   lamina   elastica   e   della   disaggregazione   della   matrice   extracellulare   [Morice   et   al.,   2002;   Sousa   et   al.,   2003;   Lerman  et  al.,  2006;  Cook  et  al.,  2009].  I  danni  della  parete  causano  l’esposizione  delle   cellule   muscolari   lisce   vasali   (VSMC)   ai   fattori   circolanti   inclusi   i   fattori   di   crescita,   le   citochine,  le  chemochine,  gli  agenti  infiammatori.  Questa  serie  di  agenti  innesca  segnali   che  inducono  la  modulazione  fenotipica  delle  VSMC  che  acquisiscono  uno  stato  meno   specializzato   caratterizzato   da   una   estesa   attività   proliferativa   e   di   migrazione   [Cecchettini   et   al.,2011].   A   causa   degli   effetti   collaterali   gravi   spesso   osservati   con   il   rilascio  di  agenti  citostatici  da  parte  dei  DES  fino  ad  oggi  usati,  la  loro  sicurezza  è  stata   messa  in  discussione.    

Di  conseguenza,  l’identificazione  di  agenti  capaci  di  bloccare  in  modo  selettivo  la   mobilità   delle   sole   VSMC   è   considerato   di   massima   utilità   contro   la   restenosi.   I   meccanismi   che   governano   la   mobilità   cellulare   sono   rappresentati   da   una   serie   di   eventi   condivisi   da   diverse   manifestazioni   patologiche   quali   le   malattie   oncologiche,  

infiammatorie,   cardiovascolari   (aterosclerosi,   restenosi,   angiogenesi)[Horwitz   et   al.,   2003].   La   mobilità   cellulare   è   mediata   da   un   complesso   fenomeno   di   di   interazioni   molecolari   multiple   fisiche   e   chimiche   sia   interne   alla   cellula   che   nell’ambiente   circostante   [Ridley   et   al.,   2003].   Focalizzandoci   su   applicazioni   terapeutiche   destinate   alla  restenosi,  l’azione  di  agenti  che  mirano  a  colpire  la  mobilità  delle  VSMC  non  dovrà   interagire   negativamente   con   i   processi   fisiologici   di   altre   cellule   e   tessuti   per   non   innescare   gli   effetti   collaterali   negativi   descritti   in   precedenza   con   i   DES.   Per   questo   motivo,  il  bersaglio  dell’agente  terapeutico  in  esame  dovrà  riguardare  preferibilmente  i   primi   momenti   dell’attivazione   e   dovrà   essere   colpito   in   maniera   estremamente   selettiva.    

In   questo   scenario,   l’approccio   della   terapia   genica   potrebbe   rappresentare   la   giusta  scelta  potendo  essere  selezionato  verso  l’inibizione  di  bersagli  specifici    distintivi   dei   diversi   tipi   cellulari.   Gli   oligonucleotidi   sintetici   sono   largamente   utilizzati   per   ottenere  una  specifica  perdita  di  funzione  genica  e  possono  risultare  utili  sia  per  studi   molecolari  che    per  scopi  terapeutici.  Fra  le  diverse  molecole  a  base  oligonucleotidica,  i   decoy   a   DNA   rappresentano   uno   strumento   promettente   nella   regolazione   dell’espressione  genica,  poiché  agiscono  a  livello  trascrizionale  [De  Stefano  et  al.,  2010].   I  decoy,  infatti,  sono  corte  molecole  di  DNA  a  doppio  filamento  che  mimano  il  sito  di   legame   dei   fattori   di   trascrizione.   La   loro   somministrazione   alle   cellule   permette   la   rimozione   competitiva   dei   fattori   di   trascrizione   dagli   elementi   regolatori   di   specifici   geni,  bloccandone  o  riducendone  la  loro  trascrizione.  Colpire  i  fattori  di  trascrizione  è   una   strategia   emergente   poiché   si   tratta   di   un’ampia   classe   di   proteine   cruciali   nell’attivazione   di   geni   coinvolti   in   patologie   acute   e   croniche   comprese   il   cancro,   le   malattie  infiammatorie,  la  malattia  cadiovascolare  [Brennan  et  al.,  2008].  Il  blocco  dei   fattori  di  trascrizione  attraverso  la  tecnologia  dei  decoy  è  stata  recentemente  descritta   in  modelli  terapeutici  di  malattia  cardiovascolare.  La  somministrazione  “in  vivo”  di  un   decoy   specifico   per   NFkB   è   stata   infatti   riconosciuta   capace   di   ridurre   la   risposta   infiammatoria   e   l’espressione   di   molecole   di   adesione   in   modelli   di   topi   con   aterosclerosi  [Kim  et  al.,  2010].  In  modo  simile,  il  trattamento  “ex  vivo”  con  un  decoy   per  Egr-­‐1  inibisce  l’iperplasia  della  tunica  intima  negli  interventi  di  trapianto  venoso  nel   coniglio   [Peroulis   et   al.,   2010]¸   inoltre,   l’inibizione   dell’iperplasia   dell’intima   è   stata   descritta  anche  a  seguito  della  somministrazione  del  decoy  Egr-­‐1  nel  modello  di  danno   da  endoscopia  nel  topo[Han  et  al.,  2010].  

La  sfida  da  affrontare  nell’attuazione  di  una  terapia  genica  a  base  di  oligonucleotidi   sintetici   è   dovuta   soprattutto   alle   difficoltà   nell’internalizzazione   cellulare   degli   oligonucleotidi   e   alla   loro   breve   persistenza   nei   fluidi   biologici.   La   ricerca   di   base   è   dunque  chiamata  a  superare  queste  difficoltà  attraverso  la  progettazione  e  la  convalida   dell’efficienza  di  dispositivi  molecolari  di  veicolazione  e  rilascio  dei  farmaci  genetici.  

Infatti,  il  successo  di  qualsiasi  trattamento  medico  dipende  non  solo  dalle  proprietà   farmacocinetiche   e   farmacodinamiche   dell’agente   terapeutico,   ma   in   un   discorso   più   ampio,  dalla  biodisponibilità  nel  sito  d’azione  [Allen  et  al.,  2004;  Aghiotri  et  al.,  2004;   Aminabhavi  et  al.,  2001;  Roney  et  al.,  2005].  Numerosi  sistemi  per  il  rilascio  di  farmaci,   DDS   (drug   delivery   systems),     sono   stati   progettati   per   incrementare   le   proprietà   farmacologiche   e   terapeutiche   di   farmaci   somministrati   per   via   parenterale.  

Recentemente,   sono   stati   sviluppati   nuovi   sistemi   di   veicolazione   su   base   cellulare.   Infatti  l’uso  di  cellule  come  veicoli  terapeutici  ha  portato  alla  realizzazione  di  un  nuovo   approccio   strategico   nel   campo   della   veicolazione   [Pierigè   et   al.,2008;   Cestmir   2008;   Gorantla   et   al.,   2006;   Studeny   et   al.   2002   e   2004].   I   veicoli   su   base   cellulare   sono,   infatti,  particolarmente  affascinanti  per  il  trasferimento  di  agenti  terapeutici,  che  hanno   una   breve   emivita,   una   scarsa   penetrazione   tissutale   e   che   vengono   rapidamente   inattivati  una  volta  che  vengono  introdotti  “in  vivo”.  E’  noto  che  i  sistemi  di  veicolazione   basati  sulle  cellule  possiedono  numerosi  vantaggi  tra  cui  i  prolungati  tempi  di  rilascio,  il   direzionamento   del   farmaco   in   compartimenti   cellulari   specializzati,   l’elevata   biocompatibilità,   pertanto   rappresentano   una   prospettiva   sicuramente   attraente   da   potere  applicare  in  diversi  ambiti  clinici.      

Il  comportamento  delle  cellule  sanguigne,  come  sistema  di  veicolazione  per  diverse   classi   di   molecole   (proteine,   DNA,   RNA,   enzimi,   peptidi   e   altri),   è   stato   ampiamente   studiato  le  cui  proprietà  rendono  tale  approccio  unico  e  di  larga  utilità  [Hamidi  et  al.,   2002;   Rossi   et   al.,2005;   Provotorov,   2009].   Di   recente,   nel   tentativo   di   aumentare   il   direzionamento  e  l’efficacia  nel  rilascio  intracellulare  dei  composti  terapeutici  a  livello   delle  cellule  bersaglio,  è  stato  sviluppato  un  innovativo  sistema  basato  sugli  eritrociti  e   controllato   dall’applicazione   di   appropriati   campi   magnetici   [PCT   Patent   2010].   Un   recentissimo   sviluppo   di   questo   tipo   di   veicolo   prevede,   oltre   all’incapsulamento   del   farmaco  e  di  particelle  superparamegnetiche  all’interno  dell’eritrocita,  l’inserimento  al   livello   della   membrana   citoplasmatica   di   una   proteina   fusogenica   di   origine   virale.   Questo   nuovo   sistema   denominato   EMHV   (Erythro-­‐Magneto-­‐HA   Virosomes)   ha   la   possibilità  di  essere  localizzato  nel  sito  di  interesse  sotto  il  controllo  magnetico  e  che   possiede  una  alta  capacità  di  fondersi  con  le  cellule  bersaglio.  È  stato  dimostrato  che   questo   tipo   di   veicolo,   applicato   in   campo   oncologico,   è   capace   di     aumentare   la   biodisponibilità   del   farmaco   al   sito   d’azione,   migliorando   dunque   la   farmacocinetica   [Cinti  et  al.,  2011].    

Questo   nuovo   sistema   basato   sugli   eritrociti,   oltre   alle   neoplasie,   può   essere   di   utile  applicazione    in  diversi  campi  clinici  come  nelle  manifestazioni  pato-­‐fisiologiche  a   livello   cardiovascolare,   poiché   gli   eritrociti   sono   potenzialmente   biocompatibili   per   diverse   sostanze   bioattive,   tra   cui   farmaci,   pro-­‐farmaci,   enzimi,   oligonucleotidi   e   peptidi.  

Il  lavoro  descritto  in  questo  capitolo,  ha  riguardato    una  strategia  per  la  perdita  di   funzione   decoy-­‐dipendente   avente   come   bersaglio   il   fattore   di   trascrizione   Elk-­‐1.   Il   decoy   che   è   stato   usato   è   un   DNAa   singolo   filamento   lungo   56   nucleotidi   che   si   struttura   spontaneamente   per   ricostituire   il   sito   di   consenso   di   legame   a   doppio   filamento  per  il  fattore  di  trascrizione  Elk-­‐1  [Janknecht  et  al.,  1992].    

La   scelta   di   inibire   per   competizione   l’azione   del   fattore   di   trascrizione   Elk-­‐1   è   motivata  dal  suo  accettato  ruolo  nel  rimodellamento  fenotipico  delle  VSMC  attraverso   la   co-­‐attivazione   di   SRF   [Tamana   et   al.,   2008]   e   la   regolazione   di   geni   coinvolti,   fra   l’altro,   nella   migrazione   cellulare.   Infatti,   Elk-­‐1   è   coinvolto   nella   trascrizione   della   metalloproteinasi   di   tipo   2   e   dunque   ha   un   ruolo   importante   nella   migrazione   delle   VSMC   [Mahmoodzadeh   et   al.,   2010].   Il   decoy   sintetico   è   stato   incapsulato   all’interno   degli  EMHV  di  origine  porcina  allo  scopo  di  essere  veicolato  in  colture  primarie  di  VSMC   ottenute   da   espianto   da   coronaria   di   maiale   quale   modello   “in   vitro”   di   possibili   manifestazioni   pato-­‐fisiologiche,   inclusa   la   restenosi.   Nel   capitolo   verranno   trattati   gli  

effetti   della   somministrazione   del   decoy   e   verranno   analizzati   i   potenziali   sviluppi   terapeutici  di  applicazione  al  tessuto  vascolare.