DIPARTIMENTO DI BIOLOGIA
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AUREAM
AGISTRALE INB
IOLOGIAM
ARINAEFFETTI DELL'ATTIVITÀ DI PASCOLO DI DUE DIVERSE SPECIE DI ECHINOIDI,ARBACIA LIXULA E PARACENTROTUS LIVIDUS, SULLE DINAMICHE DI POPOLAMENTI ALGALI
DELL'INFRALITORALE SUPERFICIALE MEDITERRANEO
Candidato Relatori Lorenzo Genovesi Prof. Fabio Bulleri
Dott.ssa Laura Tamburello
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RIASSUNTO
Gli Echinoidi Arbacia lixula e Paracentrotus lividus sono due specie che si nutrono sui fondali rocciosi superficiali. Pur condividendo lo stesso habitat occupano nicchie trofiche solo in parte sovrapposte: P. lividus ha una dieta strettamente vegetariana mentre A. lixula denota un regime alimentare più vario, includendo nella dieta anche alghe incrostanti ed invertebrati marini sessili. La loro attività di pascolo può generare aree prive di alghe a tallo eretto, note col nome di “barren”. Queste aree sono caratterizzate dalla dominanza di alghe corallinacee incrostanti e di invertebrati sessili, e sono presenti lungo le coste temperate di tutti i continenti. Generalmente, i paesaggi dell'infralitorale sono costituiti da mosaici di habitat. Le aree di barren si alternano spesso ad aree occupate da macroalghe strutturanti (canopy-formers, quali l'alga bruna Cystoseira sp. in Mediterraneo), e/o da specie a tallo ridotto all'insieme delle quali si fa riferimento col nome di feltri algali Questa alternanza è dovuta a fattori che possono favorire l'uno o l'altro tipo di habitat: un'elevata pressione di pascolo e l'insediamento di alghe incrostanti favoriscono il barren; un'elevata concentrazione di nutrienti favorisce la proliferazione dei feltri algali. La riduzione della copertura algale a vantaggio del barren può portare ad una modifica della struttura del fondale riducendone la diversità. Ancora non sono chiari i meccanismi che regolano la distribuzione dei due tipi di habitat, e il recupero delle aree di barren ad opera delle specie algali è ancora lontano dall'essere delucidato. I fondali rocciosi dell'infralitorale superficiale rivestono un ruolo molto importante in quanto sono aree di rifugio e di pascolo per molte specie marine. L'obiettivo della tesi è quello di valutare come la relazione tra la densità dei ricci di mare, Arbacia lixula e Paracentrotus lividus, e l'estensione del barren vari tra fondali dominati da feltri algali e fondali strutturati da alghe brune canopy-formers.
Lo studio correlativo, iniziato nell'estate 2013, è stato così eseguito: 8 siti sono stati identificati nel Mar Ligure, di cui 4 lungo la costa compresa nel comune di Livorno caratterizzati dalla dominanza di feltri algali, e 4 nell'arcipelago toscano (Isola di Capraia e Giannutri), caratterizzati dalla dominanza di Cystoseira sp. In
3 ogni sito sono state campionate 8 aree di 4m2 scelte casualmente, campionando tre variabili: la densità degli echinoidi A. lixula e P. lividus, registrando la specie di appartenenza e dividendoli in due classi di taglia (fino a 3 cm piccoli, oltre 3 cm adulti), la percentuale delle specie macroalgali e la percentuale di barren presente. Questi dati sono stati integrati con un campionamento analogo effettuato in Sardegna (3 siti per tipo di habitat). I dati sono stati analizzati mediante metodi di regressione e due analisi univariate PERMANOVA. I risultati ottenuti non mostrano differenze significative nell'estensione delle aree di barren tra i due habitat esaminati, ma solo un andamento diverso in relazione alla densità degli echinoidi. Si evidenziano densità medie di ricci di mare diverse nelle due tipologie di habitat confrontate. Vengono discussi due possibili modelli atti a spiegare queste differenze, focalizzando sull'abilità dei ricci nel rimuovere differenti tipi di macroalghe e sull'abilità di quest'ultime nel recuperare il substrato pascolato.
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INDICE
1. INTRODUZIONE ... 5
1.1. I FONDALI ROCCIOSI DEI MARI TEMPERATI ... 5
1.2. LA TRANSIZIONE DA AMBIENTE STRUTTURATO A BARREN ... 10
1.3. L'INFRALITORALE ROCCIOSO DEL MAR MEDITERRANEO ... 11
2. OBIETTIVI DELLO STUDIO ... 13
3. MATERIALI E METODI ... 15
3.1. SITI DI STUDIO ... 15
3.1.1. I siti della Toscana ... 16
3.1.2. I siti della Sardegna ... 20
3.2. DISEGNO SPERIMENTALE... 22 3.3. RACCOLTA DATI ... 23 3.4. ANALISI STATISTICHE ... 24 4. RISULTATI ... 25 5. DISCUSSIONE ... 32 6. CONCLUSIONI ... 35 7. BIBLIOGRAFIA ... 36
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1. INTRODUZIONE
1.1 I fondali rocciosi dei mari temperati
Le specie algali degli ordini Laminariales (dette "kelp") e Fucales sono gli organismi dominanti in molti dei fondali rocciosi della fascia temperata, e vengono definite alghe "canopy-formers" (Steneck et al 2002; Schiel e Foster 2006; Smale et al. 2013).
Queste alghe brune formano degli ambienti che garantiscono cibo, habitat e protezione a molte specie marine, un alto grado di complessità strutturale al fondale aumentandone la biodiversità, ed un'elevata produzione primaria negli ecosistemi costieri (Dayton 1985; Chapman 1995). Negli ultimi anni, si è registrata una progressiva perdita di alghe canopy-formers in molte regioni temperate, come l'Australia (Coleman et al. 2008; Connell et al. 2008; Smale e Wernberg 2013), il Nord America (Steneck et al. 2002), l'Europa (Benedetti-Cecchi et al. 2001; Eriksson et al. 2002; Thibaut et. al 2005; Perkol-Finkel e Airoldi 2010) ed il Giappone (Okuda 2008).
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Figura 1.2: Canopies di Cystoseira
Si è quindi avuta la sostituzione delle canopies da parte di specie algali opportuniste, con tallo di ridotte dimensioni e strutturalmente meno complesso, al cui insieme ci si riferisce generalmente col termine di "feltro" algale (Gorman e Connell 2009; Perkol-Finkel e Airoldi 2010; Connell et al. 2013, 2014; Wernberg et al. 2013). Una volta stabilitesi, queste alghe possono impedire la ricolonizzazione da parte delle alghe canopy-formers (Kennelly 1987; Steen 2004; Raberg et al. 2005; Gorman e Connell 2009). Le cause di questi cambiamenti nel popolamento algale sono state attribuite alla sinergia di diversi fattori di stress, antropici e non antropici (Steneck et al. 2002; Petraitis e Dudgeon 2004; Connell et al. 2008; Forster e Schiel 2010; Wahl et al. 2011; Russel e Connell 2012).
Questi fattori di stress sono stati identificati nella pesca eccessiva, che ha portato ad un aumento considerevole nel numero di erbivori (Duffy e Hay 2000; Tegner e Dayton 2000; Steneck et al. 2002), nell'eutrofizzazione delle acque (Worm et al. 1999, 2001; Eriksson 2002; Berger et al. 2004; Gorman e Connell 2009), nell'eccessiva sedimentazione (Devinny e Volse 1978; Airoldi 2003; Connell 2003; Eriksson e Johansson 2005; Irving et al. 2009), nell'inquinamento da metalli pesanti (Andersson et al. 1992; Gledhill et al. 1997; Mayer-Pinto et al. 2010) o altre sostanze inorganiche (Chapman 1995) e nell'introduzione di specie invasive (Thomsen et al. 2009).
7 Strain et al. (2014) hanno documentato un declino nei popolamenti di alghe canopy-formers a vantaggio del feltro algale nelle coste rocciose temperate di tutto il mondo, suggerendo come lo sviluppo delle attività umane sulle coste sia fonte di impatto primario sulle comunità algali (Coelho et al. 2000; Airoldi e Beck 2007; Coleman et al. 2008; Mangialajo et al. 2008; Gorman et al. 2009). Inoltre, molti lavori testimoniano come gli effetti dei molteplici fattori di stress, oltre a influenzare negativamente le alghe canopy-formers, abbiano un effetto positivo sulla crescita e persistenza del feltro algale (Pedersen e Borum 1996; Amado Filho et al. 1997; Benedetti-Cecchi et al. 2001; Steen 2004; Eriksson e Johansson 2005; Gorman e Connell 2009; Costa et al. 2011).
Il feltro algale non rappresenta una risorsa di valore per l'uomo, e il valore ecologico e funzionale di questo gruppo morfologico è tipicamente inferiore a quello della canopy (Suding et al. 2004; Jones e Schmitz 2009).
8 Alternativamente, i fondali rocciosi possono essere caratterizzati dalla mancanza di alghe a tallo eretto, i cosiddetti habitat di "barren", in cui la componente vegetale è rappresentata quasi esclusivamente da alghe incrostanti (Shears e Babcock 2002; Steneck et al. 2002; Gagnon et al. 2004; Knowlton 2004; Wright et al. 2005; Ling et al. 2009).
Le aree di barren sono considerate habitat a bassa produzione primaria e bassa complessità strutturale rispetto agli ambienti costituiti da alghe canopy-formers (Simenstad et al. 1978; Chapman e Johnson 1990; Sivertsen 1996; Graham 2004; Christie et al. 2009), e sono state oggetto di molteplici studi negli ultimi anni (Lawrence 1975; Scheibling 1986; Andrew 1993; Benedetti-Cecchi et al. 1998; Guidetti et al. 2003; Bonaviri et al. 2011). Di particolare interesse è l'impatto che aree di barren estese possono avere sul funzionamento degli ecosistemi dei fondali rocciosi costieri. L'alternanza di aree di barren con aree caratterizzate da macroalghe a tallo eretto identifica un paesaggio detto "a mosaico" (Levings e Garrity 1983; Sala et al. 1998; Bulleri e Benedetti-Cecchi 2006; Hereu et al. 2008; Watson e Estes 2011).
I barren sono formati e mantenuti dall'attività di pascolo dei ricci di mare (Lawrence 1975; Sousa et al. 1981; Hawkins e Hartnoll 1983; Himmelmann et al. 1983; Scheibling 1986; Witman 1987; Johnson e Mann 1988; Valentine e Heck 1991; Andrew e Underwood 1993; Benedetti-Cecchi e Cinelli 1995; Leinaas e Christie 1996; Benedetti-Cecchi et al. 1998; Bulleri et al. 1999), che sono tra i più efficienti erbivori negli ambienti marini bentonici e il cui ruolo ecologico è stato ampiamente documentato (Lawrence 1975; Sousa et al. 1981; Hawkins e Hartnoll 1983). Bulleri et al. (2002) hanno comunque dimostrato come il pascolo dei ricci non sia la singola causa del mantenimento dello stato di barren: un ruolo importante è giocato infatti dalle alghe incrostanti, la cui rimozione permette la proliferazione del feltro algale.
Anche alcuni fattori abiotici posso essere concausa della perdita o declino di macroalghe a tallo eretto, come il deterioramento della qualità delle acque e forti tempeste (Bonaviri et al. 2009; Coleman et al. 2008; Fanelli et al. 1994; Gianguzza et al. 2011; Sala et al. 1998; Steneck et al. 2002). In California, Dayton et al. (1992) e Tegner et al. (1997) hanno documentato la formazione di aree di barren a seguito di forti tempeste invernali che possono determinare la regressione di foreste di kelp. Altri studi, sempre svolti in California, hanno riportato El-Niño abbia
9 interrotto l'upwelling locale e portato acque calde e povere di nutrienti verso le coste, provocando la degradazione delle foreste di kelp presenti, con formazione di aree di barren (Tegner e Dayton 1991; Dayton et. al 1998; Dayton et al. 1999). La pesca a strascico e il semplice calpestare da parte dei bagnanti sono altri fattori indagati (Thibaut et al. 2005).
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1.2 La transizione da ambiente forestato a barren
Le dinamiche di transizione da un ambiente fisicamente strutturato, quali le foreste formate da Laminariales o Fucales, al barren hanno attirato l'attenzione degli ecologi. Spesso, si ha una densità soglia oltre la quale la popolazione dei ricci esercita una pressione di pascolo troppo elevata, portando appunto ad un'espansione progressiva dei barren (Steneck et al. 2002; Johnson et al. 2011; Johnson et al. 2005; Ling et al. 2009; Steneck e Johnson 2014; Ling 2013). Queste transizioni portano l'ecosistema da uno stato stabile ad un altro (Beisner et al. 2003). Tale fenomeno viene indicato col nome di "transizione brusca" proprio per sottolinearne la natura repentina. Molti studi in questi ultimi anni sono stati svolti con l'obbiettivo di chiarire le cause ed i fattori che regolano tali transizioni, nonché le soglie oltre le quali si ha un cambiamento di stato (Holling 1973; Sutherland 1974; May 1977; Dublin et al. 1990; Laycock 1991; Knowlton 1992; Scheffer et al. 1993; Nystrom et al. 2000; Scheffer et al. 2001; Dent et al. 2002). Un notevole sforzo è stato inoltre prodotto per valutare se un ritorno allo stato iniziale sia effettivamente possibile, dato che, come altri sistemi naturali, le transizioni osservate su fondali rocciosi sono caratterizzate da isteresi.
Dato un sistema che cambia da uno stato stabile ad un altro, si dice che il sistema presenta isteresi qualora, pur ripristinando le condizioni iniziali, esso non ritorna allo stato stazionario primitivo (Beisner et al. 2003). L'isteresi è una caratteristica tipica delle transizioni tra stato vegetato e barren: il superamento di un livello soglia nella popolazione di echinoidi porta alla formazione di aree di barren, e riabbassare i valori di densità al valore soglia non porta al recupero di queste aree (Fanelli et al. 1994; Bulleri et al. 2002; Privitera et al. 2008; Gianguzza et al. 2010; Ling et al. 2014). La capacità dello stato di barren di permanere nonostante il ripristinarsi delle condizioni di partenza, e più in generale quella di un sistema di resistere al cambiamento delle condizioni esterne ed interne, viene detta resilienza (Beisner et al. 2003). Questa è una caratteristica intrinseca (più o meno forte) di ogni sistema. Molti studi sono stati condotti allo scopo di individuare strategie di gestione in grado di incrementare la capacità di resilienza di ambienti vegetati così da contrastare all'origine la transizione verso il barren (Ling et al. 2009; Marzloff et al. 2013).
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1.3 L'infralitorale roccioso del Mar Mediterraneo
Le specie appartenenti ai generi Cystoseira e Sargassum sono le più rappresentative dell'ordine Fucales nel Mar Mediterraneo (Ribera et al. 1992). Molte delle specie appartenenti a questi generi sono endemiche e distribuite lungo le fasce intertidale e subtidale (Giaccone e Bruni 1976).
Le specie del genere Cystoseira sono alghe brune che forniscono habitat ad una grande varietà di specie animali e vegetali (Sauvageau 1912; Funk 1927; Rull e Gómez-Garreta 1989; Ballesteros 1992; Ballesteros et al. 1998). Anche nel Mar Mediterraneo si è registrata una diminuzione dell'abbondanza di queste specie a causa del degrado delle condizioni ambientali (Bellan-Santini 1966, 1968; Belsher 1977; Munda 1974, 1982; Hoffman et al. 1988; Rodríguez-Prieto e Polo 1996; Soltan 2001) e dell'espansione demografica delle popolazioni degli echinoidi (Gros 1978; Vukovic 1982; Verlaque 1987; Arrighi 1995; Sala et al. 1998; Herau 2004). Anche i mitili possono competere con Cystoseira spp. in ambienti con alti livelli di materiale particolato organico sospeso (Gros 1978). La ricolonizzazione di ambienti degradati ad opera delle Fucales viene spesso impedita dalla formazione di feltro algale o di letti di mitili (Huvé 1960; Gros 1978; Benedetti-Cecchi e Cinelli 1996).Queste evidenze scientifiche hanno portato gli studiosi a proporre il genere Cystoseira come indicatore biologico della qualità delle acque e degli ecosistemi marini (Gros 1978; Panayotidis et al. 1999).
Nel Mar Mediterraneo, Arbacia lixula (Linnaeus 1758) e Paracentrotus lividus (Lamarck 1816) sono le specie di echinoidi più diffusi (Bulleri et al. 2002; Bulleri 2013; Verlaque and Nedelec 1983; Benedetti-Cecchi et al. 1998; Bulleri et al. 1999; Privitera et al. 2008) su fondali rocciosi poco profondi. Queste specie, al pari di altri erbivori marini, sono una delle cause di scomparsa delle foreste di Cystoseira (Verlaque 1987; Arrighi 1995; Sala et al. 1998). In particolare P. Lividus si nutre preferibilmente di queste alghe e di quelle del genere Sargassum (Verlaque e Nédelec 1983; Verlaque 1984; Knoepffler-Péguy et al. 1987; Frantzis et al. 1988).
La pesca eccessiva dei predatori ha portato ad un aumento dell'abbondanza di P. lividus (Sala et al. 1998) e il divieto di pesca di questa specie ha ulteriormente incentivato questa variazione (Thibaut et al. 2005). Thibaut et al. (2005) hanno, infatti, evidenziato come l'istituzione di un'area marina
12 protetta ha portato all'accrescimento delle dimensioni di Sarpa salpa, pesci erbivori che si nutrono preferibilmente di Cystoseira spp. (Verlaque 1990). Infine, anche l'aumento di sostanza organica particolata è stato dimostrato esercitare un effetto positivo sull'accrescimento della popolazione degli echinoidi (Harmelin et al. 1981).
Ancora poco chiaro è l'effettivo ruolo delle singole specie nella formazione e nel mantenimento delle aree di barren. Vari lavori sono stati effettuati per tentare di differenziare il ruolo ecologico delle due specie in base alla loro dieta (Kempf 1962; Regis 1978; Verlaque and Nedelec 1983; Frantzis et al. 1988) e preferenza di particolari habitat (Kempf 1962; Regis 1978). I dati relativi agli effetti che le singole specie di echinoidi hanno sui popolamenti algali rimangono comunque discordanti (Benedetti-Cecchi et al. 1999, Bonaviri et al. 2011; Bulleri 2013).
Figura 1.5: Paracentrotus lividus
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2. OBIETTIVI DELLO STUDIO
L'obiettivo della tesi è quello di valutare come la relazione tra la densità dei ricci di mare, Arbacia lixula e Paracentrotus lividus, e l'estensione del barren vari tra fondali dominati da feltri algali e fondali strutturati da alghe brune canopy-formers.
I feltri algali e le alghe canopy-formers differiscono sensibilmente per molti aspetti morfologici e fisiologici, e questa diversità si riflette sulla loro suscettibilità al pascolo degli erbivori. I ricci di mare non posseggono appendici manipolatorie sviluppate e hanno un apparato buccale ridotto, per cui alghe ben strutturate come Cystoseira possono risultare difficili da essere manipolate ed ingerite. In diverse aree del mondo, è stato documentato che gli echinoidi che vivono su fondali dominati da kelp prediligono cibarsi di frammenti algali trasportati dalle correnti, piuttosto che pascolare direttamente sulle alghe (Harrold e Reed 1985; Filbee-Dexter e Scheibling 2012). Questo aspetto può suggerire una difficoltà nella manipolazione diretta di un tallo robusto come quello delle Laminariales. Lauzon-Guay e Scheibling (2007) illustrano come la densità dei ricci che pascolano direttamente sulle kelp aumenti all'aumentare della densità delle alghe; il pascolo attivo sulle kelp diminuisce invece al diminuire della densità (e quindi della disponibilità) delle alghe. Si pensa quindi che un pascolo attivo, e molto dispendioso energicamente, sia effettuato solo se bilanciato da un'adeguata disponibilità di cibo che possa garantire sufficiente energia, e quando il materiale algale nella colonna d'acqua non è più sufficiente a soddisfare il fabbisogno degli echinoidi.
I feltri algali sono invece costituiti da tessuti meno coriacei, facilmente consumabili, ma hanno un tempo di recupero delle aree pascolate molto inferiore rispetto alle alghe canopy-formers, dato dalla modalità di riproduzione che avviene principalmente per via vegetativa (Bulleri 2013). Al contrario, Cystoseira si riproduce una volta l'anno con riproduzione sessuale (Sauvageau 1912, Ercegovic 1952, Boudouresque 1969, Bavaru 1972) e i tempi di insediamento e occupazione del substrato libero sono maggiori. Le specie formanti feltro, inoltre, costituiscono un habitat meno strutturato, avendo talli molto ridotti e permettono ai ricci di muoversi più facilmente. Habitat dominati da alghe canopy-formers invece
14 costituiscono una barriera fisica difficilmente penetrabile per i ricci (Agnetta et al. 2013).
Gli habitat dominati da specie formanti feltro sono spesso associati a zone fortemente antropizzate (Airoldi e Beck 2007). Diplodus vulgaris è una specie ittica predatrice dei ricci di mare (Sala 1997) che risente molto dell'impatto dell'uomo essendo oggetto di pesca ricreativa e commerciale (Bell 1983; Dufour et al. 1995). La diminuzione di questo predatore potrebbe quindi favorire l'aumento della popolazione degli echinoidi.
Si prevede quindi una differenza nella dimensione delle aree di barren nei due diversi habitat dovuta a differenze nei tratti vitali delle specie algali presenti, e vengono discussi due possibili modelli: un primo modello basato sull'abilità degli echinoidi nel manipolare e rimuovere le specie algali, in cui la variazione nella dimensione delle aree di barren è prevista essere più marcata in habitat dominati da feltri algali; un secondo modello in cui gioca un ruolo primario la capacità di recupero del substrato libero, in cui si avranno variazioni nella dimensione delle aree di barren più marcate in habitat strutturati da alghe canopy-formers.
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3. MATERIALI E METODI
3.1 Siti di studio
Questo studio correlativo è stato eseguito lungo le coste della Toscana, della Sardegna e di due isole dell'Arcipelago Toscano, tra aprile 2013 ed ottobre 2014. I 14 siti di studio sono stati definiti in base al popolamento algale dominante, feltro o canopy.
Lungo la costa toscana, 4 siti sono stati identificati nelle acque antistanti le località di Livorno-Accademia (43°31'N 10°18'E), Calafuria-Castel Boccale (43°28N 10°19'E), Quercianella (43°27'N 10°22'E) e Castiglioncello (43°24'N 10°25'E) (Fig. 3.1), con dominanza di feltro algale. Nell'Arcipelago Toscano, sono stati identificati 4 siti: presso l'isola di Capraia nelle acque antistanti Punta del Capo (43°01'N 9°49'E) e le Linguelle (43°00'N 9°48'E) (Fig. 3.2), presso l'isola di Giannutri, nelle acque antistanti Punta San Francesco (42°15'N 11°06'E) e Cala Scirocco (42°14'N 11°06'E) (Fig. 3.3), con presenza di foreste di canopy. In Sardegna, sono stati identificati 6 siti, 3 con dominanza di feltro nelle acque antistanti Torre del Porticciolo (40°38'N 8°11'E), Santa Caterina di Pittinuri (40°06'N 8°29'E), Costa Paradiso (41°03'N 8°57'E) e 3 con presenza di canopy nelle acque antistanti Torre Pelosa (40°58'N 8°12'E), Capo Falcone (40°58'N 8°12'E) e Cala degli Scoglietti (40°56'N 8°11'E) (Fig. 3.4).
16 3.1.1 I siti della Toscana
I siti individuati in Toscana presentano popolamenti bentonici costituiti da specie che formano feltri algali, quali Padina pavonica (L.) Thivy 1960, Dictyota dicothoma (Hudson) Lamouroux 1809, Taonia atomaria (Woodward) Agardh 1848, Acetabularia acetabulum Linnaeus 1920 e da quelle appartenenti ai generi Sphacelaria, Ceramium e Polysiphonia.
Alghe incrostanti dei generi Lithothamnion, Peyssonnelia, Neogoniolithon e Pseudolithoderma possono occupare il substrato primario sottostante ai feltri. Infine, altre alghe corallinacee articolate sono rappresentate dai generi Corallina e Haliptilon (Benedetti-Cecchi et al. 1998; Bulleri 2013).
La componente animale bentonica presente in questi fondali è rappresentata dagli invertebrati del genere Balanus (cirripedi), dai gasteropodi dei generi Patella e Vermetus, oltre a briozoi e agli echinoidi A. lixula e P. lividus (Bulleri et al. 1999, 2002).
Gli habitat strutturati da alghe canopy-formers sono invece costituiti principalmente dai generi Cystoseira e Sargassum, che risultano le alghe dell'ordine delle Fucales più rappresentate nel Mediterraneo (Thibaut et al. 2005).
17 Il tratto costiero individuato per questo studio correlativo (Fig. 3.1) è caratterizzato da fondali rocciosi con pendenza variabile, sottoposto ad un forte impatto antropico (Bulleri et. al 2011, Tamburello et al. 2012), essendo compreso tra il porto di Livorno a nord e la fabbrica di bicarbonato di sodio di Rosignano Solvay a sud. I fondali dei siti individuati lungo la costa sono caratterizzati da habitat dominati da specie formanti feltri algali.
Figura 3.1: Costa toscana, tratto compreso tra Livorno e Rosignano Solvay. Sono evidenziati con i
cerchietti rossi i 4 siti di studio con fondale dominato da feltri algali. Dall'alto verso il basso: Livorno-Accademia, Calafuria-Castel Boccale, Quercianella, Castiglioncello. Immagine satellitare tratta da Google Maps.
18 L'Arcipelago Toscano rappresenta il più grande sistema di aree marine protette d'Europa, e l'istituzione del Parco Nazionale dell'Arcipelago Toscano risale al luglio 1996 (D.P.R. 22/07/96). Ne fanno parte 7 isole: Gorgona, Capraia, Elba, Montecristo, Giglio, Pianosa e Giannutri, gestite separatamente all'interno del Parco.
L'isola di Capraia (Fig. 3.2) ha una popolazione residente di circa 300 abitanti, che aumenta d'estate essendo una meta turistica molto frequentata. Gran parte del territorio dell'isola di Capraia è costituito da aree naturali (Tamburello et al. 2012). Nell'isola, la pesca è regolamentata dall'Ente Parco e nella costa ovest è presente una zona protetta in cui sono vietati navigazione ed ancoraggio, sosta, pesca, balneazione ed immersione (Fig. 3.2). Ad esclusione del centro abitato, anche tutto l'entroterra è zona tutelata dall'Ente Parco.
Figura 3.2: Isola di Capraia, rappresentazione
grafica. Sono evidenziati con i cerchietti blu i 2 siti di studio con fondale dominato da canopy. A Sud: le Linguelle. A Est: Punta del Capo. Zona 1 indica l'area marina protetta, Zona 2 la zone a tutela dell'Ente Parco.
Figura 3.3: Isola di Giannutri, rappresentazione
grafica. Sono evidenziati con i cerchietti blu i 2 siti di studio con fondale dominato da canopy. In basso: Cala Scirocco. In alto: Punta San Francesco. Zona 1 indica area marina protetta, Zona 2 zona a tutela dell'Ente Parco.
19 L'isola di Giannutri (Fig. 3.3) è la più meridionale dell'Arcipelago Toscano, situata 18 km a Sud-Ovest di Porto Ercole. A Giannutri, non esistono nuclei abitati ma solo insediamenti sparsi, rappresentati per lo più da residenze turistiche e seconde case abitate per lo più nel periodo estivo. In quest'isola, sono presenti tre aree marine protette (Fig. 3.3). Il resto dell'isola, entroterra compreso, è tutelato dall'Ente Parco che regola in particolare l'attività di pesca lungo la costa non soggetta a protezione totale.
I siti individuati in queste isole presentano fondali dominati da alghe canopy-formers.
20 3.1.2 I siti della Sardegna
Figura 3.4: Costa della Sardegna, tratto di Nord-Ovest. Sono evidenziti con i cerchietti i siti di studio. In
rosso i siti con fondale dominato da feltri algali, da Nord verso Sud: Costa Paradiso, Torre Porticciolo, Santa Caterina di Pittinuri. In giallo i siti con fondale dominato da canopy, da sinistra verso destra: Cala degli Scoglietti, Capo Falcone, Torre Pelosa. Immagine satellitare tratta da Google Maps.
21 Le specie algali formanti feltro maggiormente presenti lungo le coste dell'isola sono Acetabularia acetabulum, Codium fragile, Dichtyota dichotoma, Dyctiopteris membranacea, Halopteris scoparia, Padina pavonica, e l'alga incrostante Phymatolithon lenormandi può occupare il substrato sottostante ai feltri (Pais et al. 2012), mentre Cystoseira e Sargassum sono i generi maggiormente diffusi negli habitat dominati da alghe canopy-formers (Thibaut et al. 2005).
I siti individuati per la presenza di alghe canopy-formers si trovano nella punta nord-occidentale della Sardegna (Fig. 3.4), a sud del Parco Nazionale dell'Asinara. In questa zona non vi sono grandi centri abitati, e la presenza del parco mitiga l'influenza del turismo.
Il sito Torre del Porticciolo si trova a nord di Alghero mentre Santa Caterina è situato a sud della città, nel tratto costiero occidentale della Sardegna. Costa Paradiso si trova nella costa nord (Fig. 3.4). Nei fondali di queste località dominano specie algali formanti feltro.
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3.2 Disegno sperimentale
Il disegno sperimentale è costituito da 3 fattori: Regione (random, 2 livelli: Toscana e Sardegna), Habitat (fisso, 2 livelli: canopy e feltro) e Sito (random, 4 livelli per la Toscana e 3 livelli per la Sardegna). I fattori Regione e Sardegna sono incrociati tra loro, mentre il fattore Sito è gerarchizzato in ciascuna combinazione degli altri due (Fig. 3.5).
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3.3 Raccolta dati
Per ciascun sito di studio sono state campionate 8 aree scelte in maniera casuale di 4 m2, ad eccezione dei siti sull'isola di Giannutri Cala Scirocco (6 aree) e Punta San Francesco (5 aree), e del sito di Livorno-Accademia (9 aree). In totale, si hanno 51 repliche per l'habitat a canopy e 57 repliche per l'habitat a feltri algali, con 8 siti in Toscana e 6 in Sardegna.
In ogni area sono state quantificate le densità degli echinoidi A. lixula e P. lividus, la percentuale di barren presente e la copertura delle specie algali erette presenti. La percentuale di barren e la copertura delle specie algali erette sono state determinate utilizzando 4 quadrati di 1x1 m, suddivisi in 25 sottoquadrati cui è stato attribuito un valore da 0% a 4%. Le percentuali così determinate sono state poi rapportate all'area totale di campionamento.
La densità degli echinoidi è stata quantificata contando i singoli individui delle due specie, divisi in due classi di taglia (piccoli < 3 cm, adulti > di 3 cm), dividendo per l'area totale di campionamento.
La determinazione delle specie algali è stata eseguita sul campo cercando di risalire alla più alta risoluzione tassonomica possibile, generalmente specie o genere. Le forme algali non determinabili a livello di specie o genere sul campo sono state raggruppate in gruppi morfo-funzionali quali "feltro" e "croste". E' stata inoltre annotata la presenza di specie animali sessili, oltre all'eventuale presenza di sedimento depositato sui popolamenti algali.
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3.4 Analisi statistiche
Ai dati raccolti in ogni sito è stato applicato un modello di regressione lineare per stimare l'andamento del rapporto barren/superficie vegetata in relazione alla densità degli echinoidi. Sono stati poi calcolati i coefficienti angolari (β), che indicano l'incremento/decremento della variabile y (rapporto barren/superifice vegetata) data una variazione unitaria della variabile x (densità degli echinoidi).
Sui coefficienti angolari sono state eseguite due analisi univariate PERMANOVA (Anderson 2001) tramite il software PRIMER, che permette l'analisi anche di disegni sbilanciati, utilizzando le distanze euclidee. Tale test fornisce risultati analoghi alla classica analisi della varianza ANOVA, ma è meno restrittivo per quanto riguarda le assunzioni sull’omogeneità della varianza e non richiede trasformazioni dei dati. Sono state utilizzate le distanze euclidee al posto di altri indici di similarità in quanto i dati analizzati sono variabili numeriche semplici e non matrici di similarità.
La prima analisi è stata eseguita su un disegno a due fattori, Regione e Habitat, testando quindi gli effetti dei singoli fattori e dell'interazione Habitat x Regione. La seconda analisi è stata eseguita utilizzando un disegno con il solo fattore Habitat, eliminando il fattore Regione in quanto la variabilità tra siti presenti in regioni geografiche molto diverse, e individuati in zone altrettanto differenti all'interno della stessa regione (arcipelago/costa per la Toscana), potrebbe mascherare l'effetto del fattore Habitat.
Il disegno sperimentale in Figura 3.5 è stato utilizzando anche per valutare possibili differenze tra la densità degli echinoidi nei due diversi habitat di studio, eseguendo un'altra analisi univariata PERMANOVA e utilizzando la distanza euclidea come indice di similarità.
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4. RISULTATI
La Figura 4.1 mostra la densità media degli echinoidi separatamente per ogni sito. La loro abbondanza risulta maggiore nei siti dominati da feltri algali, per i quali inoltre si rileva una maggiore variabilità dei risultati. Questa maggiore variabilità sembra dovuta ai siti localizzati lungo la costa della Toscana piuttosto che a quelli posizionati sulla costa sarda.
Figura 4.1: Densità medie degli echinoidi in ogni sito (calcolate per unità di campionamento, un'area di 4m2) divisi per tipologia di habitat. CAP = Punta del Capo; FAL = Capo Falcone; LING = Linguelle; PEL = Torre Pelosa; SANF = Punta San Francesco; SCIR = Cala Scirocco; SCO = Cala degli Scoglietti; ACC = Livorno-Accademia; BOC = Calafuria-Castel Boccale; CAST = Castiglioncello; CAT = Santa Caterina; PAR = Costa Paradiso; PORT = Torre Porticciolo; QUER = Quercianella.
26 La Figura 4.2 mostra la densità media degli echinoidi separatamente per i due habitat di studio. Dal grafico si nota come la densità media di echinoidi in habitat formato da feltri algali sia maggiore di quella in habitat strutturato da alghe canopy-formers. Dall'analisi univariata PERMANOVA eseguita utilizzando il disegno in Figura 3.5 non risultato effetti significativi per il fattore Habitat sulle differenti densità mostrate in figura 4.1 e Figura 4.2 (P > 0.05, PHabitat = 0.278).
Risulta significativo invece l'effetto del fattore Sito (P < 0.05, PSito = 0.001)
(Tab. 1).
Figura 4.2: Densità media degli echinoidi nei due habitat di studio. Le densità sono state calcolate sull'unità
di campionamento, un'area di 4m2. Habitat canopy, densità media = 3.70297 ricci/4m2. Habitat feltro, densità media = 7.96429.
27 Sorgente di
variabilità
Gradi di libertà MS Pseudo-F P
Regione 1 70.571 0.79096 0.408 Habitat 1 415.41 3.7648 0.278 Regione x Habitat 1 110.34 1.2367 0.284 Sito (Regione x Habitat) 10 89.319 5.4345 0.001 Residuo 94 16.436 Totale 107
Tabella 1: risultati dell'analisi PERMANOVA. Disegno a tre fattori: Regione (random, 2 livelli), Habitat (fisso, 2 livelli), Sito (random, 4 livelli per la regione Toscana e 3 per la regione Sardegna.
28 Nella Tabella 2 sono mostrati i coefficienti angolari delle rette di regressione per ogni sito. Nei siti Santa Caterina (β = -0.3226, R2 = 0.0919), Calafuria-Castel Boccale (β = -0.0137, R2 = 0.0224) (habitat feltro) e Linguelle (isola di Capraia, β = -0.5154, R2 = 0.0378, habitat canopy) sono emersi coefficienti angolari negativi, cioè il rapporto barren/superficie vegetata diminuisce all'aumentare della densità dei ricci. Sembra essere un'eccezione rispetto all'andamento generale, che risulta in un incremento di tale rapporto all'aumentare della densità degli echinoidi. Nella Figura 4.3 sono mostrati i grafici con le rette di regressione per ogni sito.
Regione Habitat Sito di studio Coefficiente angolare (β)
Toscana Canopy Cala San Francesco 0.0299
Toscana Canopy Cala Scirocco 0.3935
Toscana Canopy Punta del Capo 0.7305
Toscana Canopy Linguelle -0.5154
Toscana Feltro Quercianella 0.0944
Toscana Feltro Calafuria-Boccale -0.0137
Toscana Feltro Livorno Accademia 0.0209
Toscana Feltro Castiglioncello 0.0174
Sardegna Canopy Cala degli Scoglietti 0.0307
Sardegna Canopy Capo Falcone 0.0877
Sardegna Canopy Torre Pelosa 0.0018
Sardegna Feltro Torre Porticciolo 0.1337
Sardegna Feltro Santa Caterina -0.3226
Sardegna Feltro Costa Paradiso 0.1073
Tabella 2: Sono riportati i coefficienti angolari delle rette di regressione per ogni sito, la regione di
29
Figura 4.3: Sono mostrati i grafici fatti per ogni sito con relativa retta di regressione, divisi per tipologia di
habitat. Le densità degli echinoidi sono riferite ad un'area di 4m2. CAP = Punta del Capo; FAL = Capo Falcone; LING = Linguelle; PEL = Torre Pelosa; SANF = Punta San Francesco; SCIR = Cala Scirocco; SCO = Cala degli Scoglietti; ACC = Livorno-Accademia; BOC = Calafuria-Castel Boccale; CAST = Castiglioncello; CAT = Santa Caterina; PAR = Costa Paradiso; PORT = Torre Porticciolo; QUER = Quercianella.
30 Per basse densità di ricci si hanno bassi valori del rapporto barren/superficie vegetata in entrambi gli habitat di studio. I coefficienti angolari delle due rette indicano un incremento maggiore del rapporto barren/superficie vegetata in habitat strutturati da canopy all'aumentare della densità degli echinoidi, rispetto ad habitat caratterizzati dalla dominanza di feltri algali (Fig. 4.4).
Figura 4.4: grafico barren/superficie vegetata - densità di ricci. In blu la retta relativa ai dati
dell'habitat canopy y=0.1405x + 0.2934 R²=0.0777; in rosso la retta relativa i dati dell'habitat feltro
y=0.0208x + 0.9941 R²=0.0062. Si ha un numero di repliche inferiore per i siti canopy (n=51) rispetto ai siti feltro (n=57) dovuto al campionamento. Le densità degli echinoidi sono riferite ad un area di 4m2. I dati sono stati trasformati applicando la funzione log(x+1).
31 Dalla prima analisi univariata PERMANOVA eseguita sui coefficienti angolari della Tabella 2 non risultano effetti significativi né per i singoli fattori (P > 0.05, PRegione = 0.633 e PHabitat = 0.197) né per l'interazione Regione x Habitat (P > 0.05, PRegxHab =
0.864) (Tab. 3).
Sorgente di variabilità
Gradi di libertà MS Pseudo-F P
Regione 1 2.6778E-2 0.26977 0.633 Habitat 1 3.3068E-2 9.6945 0.197 Regione x Habitat 1 3.411E-3 3.4365E-2 0.864 Residuo 10 9.926E-2
Totale 13
La seconda analisi univariata PERMANOVA è stata eseguita a seguito della non significatività dell'interazione Regione x Habitat dell'analisi precedente (Tab.3). Non si hanno comunque valori significativi per il fattore Habitat (P > 0.05, PHabitat = 0.551) (Tab. 4).
Sorgente di variabilità
Gradi di libertà MS Pseudo-F P
Habitat 1 3.6926E-2 0.43324 0.551 Residuo 12 8.5232E-2
Totale 13
Tabella 3: risultati dell'analisi PERMANOVA. Disegno a due fattori: Regione (random, 2 livelli) e Habitat (fisso, 2 livelli)
Tabella 4: risultati dell'analisi PERMANOVA con disegno unifattoriale: fattore Habitat, fisso con 2 livelli.
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5. DISCUSSIONE
Dai risultati ottenuti non si evidenziano differenze significative tra habitat dominati da alghe canopy-formers o feltri algali nella variazione del rapporto barren/superficie vegetata in relazione alla densità degli echinoidi.
Il grafico in Figura 4.4 mostra solo una leggera differenza tra la pendenza della retta dei siti strutturati da alghe canopy-formers (in blu, β = 0.1405, R2 = 0.0777) e la retta dei siti dominati dai feltri algali (in rosso, β = 0.0208, R2 = 0.0062). Tali regressioni spiegano solo una piccola parte della variabilità totale, e suggeriscono quindi che vi siano altri fattori che influiscono sul rapporto barren/superficie vegetata. Per l'habitat caratterizzato dalla dominanza di canopy, la pendenza della regressione tra il rapporto barren/superficie vegetata e la densità degli echinoidi mostra variazioni di tale rapporto già a basse densità di ricci, mentre per l'habitat caratterizzato dalla dominanza di feltri algali, le variazioni sono meno evidenti. Inoltre, le densità massime di echinoidi calcolate nei due habitat differiscono sensibilmente, con valori molto più alti in habitat dominati da feltri algali (canopy = 11.25 ricci/4m2, feltro = 35.25 ricci/4m2). Differenze nel numero totale di siti campionati per i due habitat non sembrano sufficienti a spiegare questa diversa tendenza, così come la differente posizione geografica dei siti di studio.
Questi risultati sembrano confermare il modello secondo cui il differente tempo richiesto da specie algali differenti per recuperare il substrato libero abbia un ruolo primario nel bilanciare il pascolo dei ricci di mare. Alghe canopy-formers e feltri algali costituiscono habitat profondamente diversi, sia ecologicamente che morfologicamente (Filbee-Dexter e Scheibling 2014). Le alghe brune dei generi Cystoseira e Sargassum presentano una struttura molto più complessa di quella di specie formanti feltro algale, e gli echinoidi Arbacia lixula e Paracentrotus lividus troverebbero quindi difficoltà nel manipolarle ed a ingerirle. Diversi lavori in letteratura scientifica hanno avuto come oggetto di studio la capacità degli echinoidi nel nutrirsi di macroalghe degli ordini Laminariales e Fucales (Littler et al. 1983; Konar 2000; Scheibling e Anthony 2001; Otero-Villanueva et al. 2006; Lyons e Scheibling 2007; Agnetta et al. 2013, 2015). I fattori presi in considerazione sono
33 principalmente tre: la resistenza data dai tessuti coriacei, l'effettivo apporto di energia ricavato dal pascolo, la presenza di metaboliti secondari potenzialmente deterrenti per gli erbivori. Questi tre fattori sono risultati di primaria importanza nella scelta del cibo per altri erbivori (Freeland and Janzen 1974; Oates et al. 1980; Cooper e Owen-Smith 1986).
La resistenza di macroalghe strutturanti al pascolo degli erbivori è stato indagato sotto diversi punti di vista. Gli ordini Laminariales e Fucales comprendono alghe con una struttura molto più complessa rispetto alle specie algali formanti feltro, e gli habitat dominati da queste alghe risultano in molti casi delle barriere fisiche naturali per erbivori di ridotte dimensioni come A. lixula e P. lividus (Agnetta et al. 2013). Queste barriere possono in alcuni casi determinare un importante fronte di resistenza all'espansione delle aree di barren create dal pascolo attivo degli echinoidi (Konar 2000). A. lixula e P. lividus sono considerate specie onnivore, ma con una tendenza al consumo di specie animali per A. lixula e una preferenza nel pascolo su specie algali per P. lividus (Wangesteen et al. 2011). Le diverse dimensioni nell'organo buccale, la lanterna di Aristotele, sembrano confermare questa ipotesi (Fernandez e Boudouresque 1997). Tuttavia il ruolo delle singole specie nel rimuovere e nutrirsi di specie macroalgali è ancora molto dibattuto, così come l'effettivo ruolo nel creare e mantenere aree di barren (Bonaviri et al. 2011; Bulleri et al. 1999; Agnetta et al. 2015). P. lividus risulta più abbondate in habitat dominati da alghe canopy-formers (Guidetti e Dulčič 2007; Gianguzza et al. 2010) e Agnetta et al. (2015) hanno documentato come Cystoseira risulti essere una fonte di cibo per questa specie. Tuttavia dai dati raccolti in questo studio correlativo risulta come nei siti individuati nell'isola di Capraia Arbacia lixula risulti più abbondante di Paracentrotus lividus.
Questa eccezione indica la necessità di indagare l'esistenza di altri fattori che regolano il rapporto barren/superficie vegetata, in quanto l'andamento descritto dal grafico in Figura 4.3 mostra un incremento maggiore di tale rapporto proprio in habitat strutturati da alghe canopy-formers.
Nei fondali rocciosi della fascia subtidale delle regioni temperate le fonti di cibo per gli echinoidi sono potenzialmente molte e diverse data la dieta onnivora. La presenza di diversi popolamenti algali ha portato i ricercatori a studiare l'esistenza di una reale preferenza nella scelta del cibo da parte degli echinoidi (Scheibling e Anthony 2001; Otero-Villanueva et al. 2006; Lyons e Scheibling
34 2007). In particolare, Scheibling e Anthony (2001) e Lyons e Scheibling (2007) hanno documentato come alghe strutturanti come le kelp costituiscano una fonte di cibo più completa rispetto ad alghe invasive e qualitativamente inferiori. Un parallelismo simile può essere fatto con alghe dei generi Cystoseira e Sargassum, che risulterebbero qualitativamente migliori in termini di apporto di nutrienti rispetto a specie formanti feltro algale.
La quantità di energia ricavata dal pascolo attivo di Laminariales e Fucales, spesso chiamata in causa quale principale causa della preferenza per queste alghe da parte degli echinoidi, è in contrasto con la resistenza che alghe ben strutturate oppongono ai ricci di mare e anche ad altri erbivori (Littler e Littler 1980; Steneck e Watling 1982; Hessen e Van Donk 1993; Van Donk et al. 1997). Per diverse specie di echinoidi è stata documentata la preferenza per materiale algale flottante nella colonna d'acqua (Littler et al. 1983; Bulleri et al. 1999; Vanderklift e Kendrick 2005) che probabilmente risulta più facilmente manipolabile. L'andamento del nel rapporto barren/superficie vegetata descritto in Figura 4.4 potrebbe essere giustificato dalla poca disponibilità di materiale algale nella colonna d'acqua che potrebbe portare i ricci a passare da un pascolo passivo ad uno attivo.
La presenza di metaboliti secondari nei tessuti algali è stata indagata in diversi lavori, sia per specie formanti feltro che per alghe canopy-formers (Johnson e Mann 1986; Van Alstyne et al. 2001; Van Alstyne e Houser 2003). Per alghe dell'ordine Laminariales è tuttavia documentato come la presenza di questi metaboliti non influisca sulla preferenza per questo cibo da parte degli echinoidi (Larson et al. 1980; Himmelman 1984; Himmelman e Nedelec 1990). Questo sembra avvallare i risultati mostrati nel grafico della Figura 4.4.
Nonostante il rapporto barren/superficie vegetata risulti variare maggiormente in habitat dominati da alghe canopy-formers, le densità dei ricci di mare in questo tipo di habitat sono risultate inferiori rispetto ad habitat dominati da feltri algali (Fig. 4.1 e Fig. 4.2). Questa differenza potrebbe essere dovuta ad una minore pressione da parte dei predatori. Diplodus vulgaris è un predatore attivo dei ricci di mare (Sala 1997, Sala et al. 1998) la cui densità è fortemente influenzata dalla pesca ricreativa e commerciale (Bell 1983; Dufour et al. 1995). L'assenza di questo predatore può aver portato le densità degli echinoidi ad aumentare.
35
6. CONCLUSIONI
I risultati di questo studio correlativo evidenziano una leggera tendenza per una diversa relazione tra il rapporto barren/superficie vegetata e la densità degli echinoidi, nei due habitat esaminati. La differenza nell'incremento di tale rapporto non è comunque risultata significativa.
Il lavoro presentato ha ipotizzato che le possibili differenze nella variazione di tale rapporto fossero dovute a due fattori alternativi: l'abilità degli echinoidi nel rimuovere e manipolare diverse specie algali; la differente capacità da parte delle specie algali nel recuperare il substrato libero.
Dall'analisi dei dati sembra che l'abilità delle specie algali nel recuperare il substrato libero abbia un ruolo primario nel bilanciare il pascolo degli echinoidi Arbacia lixula e Paracentrotus lividus. Questa ipotesi verrebbe infatti supportata da un minor aumento della superficie delle aree di barren all’aumentare dei ricci in aree dominate da feltri algali. Le alte densità di P. lividus in zone soggette ad alti livelli di impatto antropico potrebbero essere dovuti alla scarsa presenza di predatori specifici degli echinoidi, come Diplodus vulgaris: la dominanza di feltri algali infatti è spesso associata a zone fortemente antropizzate, e attività umane come la pesca potrebbero avere un forte impatto sui popolamenti dei predatori dei ricci di mare.
La resistenza al pascolo di specie algali con tessuti coriacei come Cystoseira potrebbe non essere una difesa sufficiente da opporre al pascolo attivo degli echinoidi, qualora il materiale algale flottante nella colonna d'acqua non fosse più sufficiente a soddisfare la richiesta di cibo di questi erbivori.
Le specie algali formanti feltro invece avrebbero la possibilità di compensare l'azione dei ricci di mare, recuperando il substrato libero molto velocemente data la modalità di riproduzione che risulta essere principalmente per via vegetativa.
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7. BIBLIOGRAFIA
Agnetta D, Badalamenti F, Ceccherelli G, Di Trapani F, Bonaviri C, Gianguzza P (2015). Role of two co-occurring Mediterranean sea urchins in the formation of barren from Cystoseira canopy. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 152, 73-77.
Agnetta D, Bonaviri C, Badalamenti F, Scianna C, Vizzini S, Gianguzza P (2013). Functional traits of two co-occurring sea urchins across a barren/forest patch system. Journal of Sea Research, 76, 170-177.
Airoldi L (2003). The effects of sedimentation on rocky coast assemblages. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review, 41, 161-236.
Airoldi L, Beck M (2007). Loss, status and trends for coastal marine habitats of Europe. Oceanography and marine biology: An Annual Review, 45, 345-405.
Amado Filho GM, Karez CS, Andrade LR, Yoneshigue-Valentin Y, Pfeiffer W (1997). Effects on growth and accumulation of zinc in six seaweed species. Ecotoxicology and Environmental Safety, 37, 223-228.
Andersson S, Kautsky L, Kautsky N (1992). Effects of salinity and bromine on zygotes and embryos of Fucus vesiculosus from the Baltic Sea. Marine Biology, 114, 661-665.
Andrew NL (1993). Spatial heterogeneity, sea-urchin grazing, and habitat structure on reefs in temperate Australia. Ecology, 74, 292-302.
Andrew NL, Underwood AJ (1993). Density-dependent foraging in the sea urchin Centrostephanus rodgersii on shallow subtidal reefs in New South Wales, Australia. Marine Ecology Progress Series, 99, 89-98.
37 Arrighi F (1995). Étude de la structure démographique des communautés de Cystoseira spinosa et d'un faciès de surpâturage dans la Reserve Naturelle de Scandola (Corse). D.E.A. Chimie de l'Environnement et Santé. Université d'Aix-Marseille. 36pp.
Ballesteros E (1992). Els vegetals i la zonació litoral: espècies, comunitats i factors que influeixen en la seva distribució. Arxius Secció Ciències I.E.C., 101, 1-616.
Ballesteros E, Sala E, Garrabou J, Zabala M (1998). Community structure and frond size distribution of a deep water stand of Cystoseira spinosa (Phaeophyta) in the Northwestern Mediterranean. European Journal of Phycology, 33, 121-128.
Bavaru A (1972). Quantitative evaluation of the Cystoseira populations of the Romanian shore of the Black Sea. Stud. Cercet. Biol., Series Botanica, 24, 95-101.
Beisner BE, Haydon DT, Cuddington K (2003). Alternative stable states in ecology. Frontiers in Ecology and the Environment, 1(7), 376-82.
Bell JD (1983). Effects of depth and marine reserve fishing restriction on the structure of a rocky reef fish assemblage in the North-Western Mediterranean Sea. Journal of Applied Ecology, 20, 347-369.
Bellan-Santini D (1966). Influence des eaux polluées sur la faune et la flore marines benthiques dans la région marsellaise. Tech. et Sci. Municipales, 61, 285-292.
Bellan-Santini D (1968). Influence de la pollution sur les peuplements benthiques. Rev. Int. Oceanogr. Medit., 10, 27-53.
Belsher T (1977). Analyse des répercussions de pollutions urbaines sur le macrophytobenthos de Méditerranée (Marseille, Port-Vendres, Port-Cros). Thèse Doctorat. Université Aix-Marseille II, 287pp.
38 Benedetti-Cecchi L, Bulleri F, Cinelli F (1998). Density dependent foraging of sea urchins in shallow subtidal reefs on the west coast of Italy (western Mediterranean). Marine Ecology Progress Series, 163, 203-211.
Benedetti-Cecchi L, Cinelli F (1995). Habitat heterogeneity, sea urchins grazing and the distribution of algae in littoral rock pools in the west coast of Italy (western Mediterranean). Marine Ecology Progress Series, 126, 203-212.
Benedetti-Cecchi L, Cinelli F (1996). Patterns of disturbance and recovery in littoral rock pools: nonhierarchical competition and spatial variability in secondary succession. Marine Ecology Progress Series, 135, 145-161.
Benedetti-Cecchi L, Pannacciulli P, Bulleri F, Moschella PS, Airoldi L, Relini G, Cinelli F (2001). Predicting the consequences of anthropogenic disturbance: large-scale effects of loss of canopy algae on rocky shores. Marine Ecology Progress Series, 214,137-150.
Berger R, Bergstom L, Graneli E, Kautsky L (2004) How does eutrophication affect different life stages of Fucus vesiculosus. Hydrobiologia, 514, 243-248.
Bonaviri C, Fernandez TV, Badalamenti F, Gianguzza P, Di Lorenzo M, Riggio S (2009). Fish versus starfish predation in controlling sea urchins populations in Mediterranean rocky shores. Marine Ecology Progress Series, 382, 129-138.
Bonaviri C, Vega Fernández T, Fanelli G, Badalamenti F, Gianguzza P (2011). Leading role of the sea urchin Arbacia lixula in maintaining the barren state. Marine Biology, 158, 2505-2513.
Boudouresque CF (1969). Qualitative and quantitative study of an algal population of Cystoseira mediterranea the Banyuls-sur-Mer region (Departement des Pyrénées Occidentales). Vie & Milieu, Ser. B, Oceanography, 20, 437-452.
Bulleri F (2013). Grazing by sea urchins at the margins of barren patches on Mediterrean rocky reefs. Marine Biology, 160, 2493-2501.
39 Bulleri F, Alestra T, Ceccherelli G, Tamburello L, Pinna S, Sechi N, Benedetti-Cecchi L (2011). Determinants of Caulerpa racemosa distribution in the north-western Mediterranean. Marine Ecology Progress Series, 431, 55-67.
Bulleri F, Benedetti-Cecchi L (2006). Mechanisms of recovery and resilience of different components of mosaics of habitats on shallow rocky reefs. Oecologia, 149, 482-492.
Bulleri F, Benedetti-Cecchi L, Cinelli F (1999). Grazing by the sea urchins Arbacia lixula L. and Paracentrotus lividus Lam. in the northwest Mediterranean. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 241, 81-95.
Bulleri F, Bertocci I, Micheli F (2002). Interplay of encrusting coralline algae and sea urchins in maintaining alternative habitats. Marine Ecology Progress Series, 243, 101-109.
Chapman ARO (1995). Functional ecology of fucoid algae: twenty-three years of progress. Phycologia, 34, 1-32.
Chapman ARO, Johnson CR (1990). Disturbance and organization of macroalgal assemblages in the northwest Atlantic. Hydrobiologia, 192, 77-121.
Christie H, Norderhaug KM, Fredriksen S (2009). Macrophytes as habitat for fauna. Marine Ecology Progress Series, 396, 221-233.
Coelho SM, Ristenbil JW, Brown MT (2000). Impacts of anthropogenic stresses on the early development stages of seaweeds. Journal of Aquatic Ecosystems Stress and Recovery, 7, 317-333.
Coleman MA, Kelaher BP, Steinberg PD, Millar AJK (2008). Absence of a large brown macroalga on urbanized rocky reefs around Sydney, Australia and evidence for historical decline. Journal of Phycology, 44, 897-901.
40 Connell SD (2003). The monopolization of understorey habitat by subtidal encrusting coralline algae: a test of the combined effects of canopy-mediated light and sedimentation. Marine Biology, 142, 1065-1071.
Connell SD, Foster MS, Airoldi L (2014). What are algal turfs? Towards a better description of turfs. Marine Ecology Progress Series, 495, 299-307.
Connell SD, Kreoker KJ, Fabricius KE, Kline DI, Russell BD (2013). The other ocean acidification problem: CO2 as a resource among competitors for ecosystem
dominance. Philosophical Transactions of the Royal Society of Biological Sciences, 368, 1471-2970.
Connell SD, Russell BD, Turner DJ et al. (2008). Recovering a lost baseline: missing kelp forests from a metropolitan coast. Marine Ecology Progress Series, 360, 63-72.
Cooper SM, Owen-Smith N (1986). Effects of plant spinescence on large mammalian herbivores. Oecologia, 68, 446-455.
Costa S, Crespo D, Henriques BMG, Pereira E, Duarte AC, Miguel D, Pardal MA (2011). Kinetics of mercury accumulation and its effects on Ulva lactuca growth rate at two salinities. Water Air and Soil Pollution, 217, 689-699.
Dayton PK (1985). Ecology of kelp communities. Annual review of ecology and systematics, 16, 215-245.
Dayton PK, Tegner MJ, Edwards PB, Riser KL (1998). Sliding baselines, ghosts, and reduced expectations in kelp forest communities. Ecological Application, 8, 309−322.
Dayton PK, Tegner MJ, Edwards PB, Riser KL (1999). Temporal and spatial scales of kelp demography: the role of the oceanographic climate. Ecological Monographs, 69, 219−250.
41 Dayton PK, Tegner MJ, Parnell PE, Edwards PB (1992). Temporal and spatial patterns of disturbance and recovery in a kelp forest community. Ecological Monographs, 62, 421−445.
Dent CL, Cumming GS, and Carpenter SR (2002). Multiple states in river and lake ecosystems. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 357, 635-645.
Devinny JS, Volse LA (1978). Effects of sediments on the development of Macrocystis pyrifera gametophytes. Marine Biology, 48, 343-348.
Dublin HT, Sinclair ARE, and McGlade J (1990). Elephants and fire as causes of multiple stable states in the Serengeti-Mara woodlands. Journal of Animal Ecology, 59, 1147-1164.
Duffy EJ, Hay ME (2000). Strong impacts of grazing amphipods on the organization of a benthic community. Ecological Monographs, 70, 237-263.
Dufour V, Jouvenel JY, Galzin R (1995). Study of a Mediterranean reef fish assemblage. Comparisons of population distributions between depths in protected and unprotected areas over one decade. Aquatic Living Resources, 8, 17-25.
Ercegovic A (1952). Sur les Cystoseira adriatiques, leur morphologie, écologie et évolution. Fauna Flora, Adriatica, 2, 1-112.
Eriksson BK (2002.) Long-term changes in macroalgal vegetation on the Swedish coast: An evaluation of eutrophication effects with special emphasis on increased organic sedimentation. PhD Faculty of Science and Technology, Uppsala.
Eriksson BK, Johansson G (2005). Effects of sedimentation on macroalgae: species specific responses are related to reproductive traits. Oecologia 143.
Eriksson BK, Johansson G, Sneoijis P (2002). Long-term changes in the macroalgal vegetation of the inner Gullmar Fjord, Swedish Skagerrak coast. Journal of Phycology, 38, 284-296.
42 Fanelli G, Piraino S, Belmonte G, Geraci S, Boero F (1994). Human predation along Apulian rocky coasts (SE Italy) - Desertification caused by Lithophaga lithophaga (Mollusca) fisheries. Marine Ecology Progress Series, 110 (1), 1-8.
Fernandez C, Boudouresque CF (1997). Phenotypic plasticity of Paracentrotus lividus (Echinodermata: Echinoidea) in a lagoonal environment. Marine Ecology Progress Series, 152, 145-154.
Filbee-Dexter K, Scheibling RE (2014). Sea urchin barrens as alternative stable states of collapsed kelp ecosystems. Marine Ecology Progress Series, 495, 1-25.
Forster MS, Schiel DR (2010). Loss of predators and the collapse of southern California kelp forests (?): alternatives, explanations and generalizations. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 393, 59-70.
Frantzis A, Berthon JF, Maggiore F (1988). Relations trophiques entre les oursins Arbacia lixula et Paracentrotus lividus (Echinoidea regularia) et le phytobenthos infralittoral superficiel dans la baie de Port-Cros (Var, France). Trav. Sci. Parc Nation. Port-Cros, 14, 81-140.
Freeland WJ, Janzen DH (1974). Strategies in herbivory by mammals: the role of plant secondary compounds. American Naturalist, 108, 269-289.
Funk G (1927). Die Algenvegetation des Golfs von Neapel. Pubbl. Staz. Zool. Napoli, 7 (suppl.), 1-507.
Gagnon P, Himmelman JH, Johnson LE (2004). Temporal variation in community interfaces: kelp-bed boundary dynamics adjacent to persistent urchin barrens. Marine Biology, 144, 1191-1203.
Giaccone G, Bruni A (1973). Le cistoseire e la vegetazione sommersa del Mediterraneo. Atti. Ist. Veneto di Sci. Lett. e Arti, 131, 59-103.
43 Gianguzza P, Agnetta D, Bonaviri C, Di Trapani F, Visconti G, Gianguzza F, Riggio S (2011). The rise of thermophilic sea urchins and the expansion of barren grounds in the Mediterranean Sea. Chemistry and Ecology, 27, 129-134.
Gianguzza P, Bonaviri C, Milisenda G, Barcellona A, Agnetta D, Vega Fernández T, Badalamenti F (2010). Macroalgal assemblage type affects predation pressure on sea urchins by altering adhesion strength. Marine Environmental Research, 70, 82-86.
Gledhill M, Nimmo M, Hill SJ (1997). The toxicity of copper (II) species to marine with particular reference to macroalgae. Journal of Phycology, 33, 2-11.
Gorman D, Connell SD (2009). Recovering subtidal forests in a human-dominated landscape. Journal of Applied Ecology, 46, 1258-1265.
Gorman D, Russell BD, Connell SD (2009). Land-to-sea connectivity: linking humanderived terrestrial subsidies to subtidal habitat change on open rocky coasts. Ecological Applications, 19, 114-1126.
Graham MH (2004). Effects of local deforestation on the diversity and structure of Southern California giant kelp forest food webs. Ecosystems, 7, 341−357.
Gros C (1978). Le genre Cystoseira sur la côte des Albères. Répartition-Ecologie-Morphogenèse. Ph.D. thesis, Université P. et M. Curie, Paris VI. 115pp.
Guidetti P, Dulčić J (2007). Relationship among predatory fish, sea urchins and barrens in Mediterranean rocky reefs across a latitudinal gradient. Marine Environmental Research, 63, 168-184.
Guidetti P, Fraschetti S, Terlizzi A, Boero F (2003). Distribution patterns of sea urchins and barrens in shallow Mediterranean rocky reefs impacted by the illegal fishery of the rock-boring mollusc Lithophaga lithophaga. Marine Biology, 143, 1135-1142.
44 Harmelin JG, Bouchon C, Hong JS (1981). Impact de la pollution sur la distribution des échinodermes des substrats durs en Provence (Méditerranée Nord-Occidentale). Téthys, 10, 13-36.
Harrold C, Reed DC (1985). Food availability, sea urchin grazing, and kelp forest community structure. Ecology, 1985, 1160-1169.
Hawkins SJ, Hartnoll RG (1983). Grazing of intertidal algae by marine invertebrates. Oceanography and Marine Biology Annual Review, 21, 195-282.
Hereu B (2004). The role of trophic interactions between fishes, sea urchins and algae in the northwestern Mediterranean rocky infralittoral. Ph.D. thesis, University of Barcelona. 237pp.
Hereu B, Zabala M, Sala E (2008). Multiple controls of community structure and dynamics in a sublittoral marine environment. Ecology, 89, 3423-3435.
Hessen DO, Van Donk E (1993). Morphological changes in Scenedesmus induced by substances released from Daphnia. Archiv für Hydrobiologie, 127, 129-140.
Himmelman JH (1984). Urchin feeding and macroalgal distrubution in Newfoundland, eastern Canada. Natural Canadian, 111, 337-348.
Himmelman JH, Nédélec H (1990). Urchin foraging and algal survival strategies in intensely grazed communities in Eastern Canada. Canadian Journal Fisheries Aquatic Sciences, 47, 1011-1026.
Himmelmann JH, Cardinal A, Bourget E (1983). Community development following removal of urchins, Strongylocentrotus droebachensis, from the rocky subtidal zone of the St. Lawrence estuary, eastern Canada. Oecologia, 59, 27-39.
45 Hoffman L, Clarisse S, Detienne X, Goffart A, Renard R, Demoulin V (1988). Evolution of the populations of Cystoseira balearica (Phaeophycae) and epiphytic Bangiophyceae in the Bay of Calvi (Corsica) in the last eight years. Bull. Soc. Roy. Liège 4-5, 263-273.
Holling CS (1973). Resilience and stability of ecological systems. Annual Review of Ecology and Systematic, 4, 1-24.
Huvé P (1960). Résultats sommaires de l'étude expérimentale de la réinstallation d'un peuplement à Cystoseira stricta (Mont.). Sauv. Rapp. P.V. Réun. Comm. Int. Explor. Sci. Mer Médit., 15 (2), 121-125.
Irving AD, Balata D, Colosio F, Ferrando GA, Airoldi L (2009). Light, sediment, temperature, and the early life-history of the habitat-forming alga Cystoseira barbata. Marine Biology, 156, 1223-1231.
Johnson CR et al. (2011). Climate change cascades: shifts in oceanography, species’ ranges and subtidal marine community dynamics in eastern Tasmania. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 400, 17-32.
Johnson CR, Ling SD, Ross J, Shepherd S, Miller K (2005). Establishment of the long-spined sea urchin (Centrostephanus rodgersii) in Tasmania: first assessment of potential threats to fisheries. Fisheries Research and Development Corporation Final Report, Project No. 2001/044, University of Tasmania, Hobart, Tasmania, Australia.
Johnson CR, Mann KH (1986). The importance of plant defence abilities to the structure of subtidal seaweed community: the kelp Laminaria longicuris de la Pylaie survives grazing by the snail Lacuna vincta (Montagu) at high population densities. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 97, 231-267.
Johnson CR, Mann KH (1988). Diversity, patterns of adaptation, and stability of Nova Scotian kelp beds. Ecological Monographs, 58, 129-154.
46 Jones HP, Schmitz OJ (2009). Rapid recovery of ecosystems. PLoS ONE, 4, e5653.
Kempf M (1962). Recherches d’écologie comparée sur Paracentrotus lividus et Arbacia lixula. Rec. Trav. Stn. Mar. Endoume, Fr., 25, 47-116.
Kennelly SJ (1987). Inhibition of kelp recruitment by turfing algae and consequences for an Australian kelp community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 112, 49-60.
Knoepffler-Péguy M, Maggiore F, Boudouresque CF, Dance C (1987). Compte rendu d'une expérience sur les preferanda alimentaires de Paracentrotus lividus (Echinoidea) à Banyuls-sur-Mer. In: Boudouresque CF (Ed.), Colloque International sur Paracentrotus lividus et les Oursins Comestibles. GIS Posidonie, Marseille. pp. 59-64.
Knowlton N (1992). Thresholds and multiple stable states in coral reef community dynamics. American Zoologist, 32, 674-682.
Knowlton N (2004). Multiple "stable" states and the conservation of marine ecosystems. Progress in Oceanography, 60, 387-396.
Konar B (2000). Seasonal inhibitory effects of marine plants on sea urchins: structuring communities the algal way. Oecologia, 125, 208-217.
Larson BR, Vadas RL, Keser M (1980). Feeding and nutritional ecology of the sea urchin Strongylocentrotus droebachiensis in Maine, USA. Marine Biology, 59, 49-62.
Lauzon-Guay JS, Scheibling RE (2007). Behaviour of sea urchin Strongylocentrotus droebachiensis grazing fronts: food-mediated aggregation and density-dependent facilitation. Marine Ecology Progress Series, 329, 191-204.
