Exploring the surroundings: the visuomotor control of limb movements in somatomotor and visual areas
Abstract
In this thesis, the neural basis of visuomotor control of movements have been investigated in normal subjects by using neuroimaging techniques.
In Chapter 1, I will present a review of neurofunctional studies about the integration of signals from different sensory modalities occurring in visual and somatomotor cortical regions in order to properly plan actions in space. In the first section of this review, I will describe evidenceabout the neural bases of the optic flow which is an essentially visual cue for one’s own movement (“self- motion”) perception. I will provide a comprehensive overview of both visual and somatomotor cortical regions traditionally associated with egomotion processing in both monkeys and humans.
In the second part, I will explore the recent evidence about the visual and motor properties of the above-mentioned set of cortical regions. In the third part, I will combine evidence from the human brain to suggest the possible functional role played by these cortical regions. In addition, I will discuss the functional models that clarify how these areas interact with each other during the processing of retinal visual information and proprioceptive signals to plan and control limb movements during actions. This was aimed at defining a key theoretical framework for the three functional Magnetic Resonance Imaging (fMRI) studies of my Ph.D. on the neural underpinnings of visually-guided motion control presented in chapters 2, 3 and 4 of the present thesis. All were reanalysis of fMRI data published in previous studies and focused on cortical regions which may be possible candidates for visual motion processing and sensory-motor integration mechanisms supporting online control of movement in the external environment.
In Chapter 2, I will present the first study in which we examined the visual field preferences of hPEc, hPE and S-I areas by using a visuo-motor task implying spatially directed delayed eye, hand, and foot movements. Visual cues coming from the lower visual field (VF) play an important role in the visual guidance of upper and lower limb movements. A recently described region situated in the dorsomedial parietal cortex, area hPEc (Pitzalis et al. 2019), might have a role in integrating visually derived information with somatomotor signals to guide limb interaction with the environment. In macaque, it has been demonstrated that PEc receives visual information mostly from the lower visual field but, to date, there has been no systematic investigation of VF preference in the newly defined human homologue of macaque area PEc (hPEc). Here we examined the VF preferences of
hPEc while participants performed a visuomotor task implying spatially directed delayed eye-, hand- and foot-movements towards different spatial locations within the VF. By analyzing data as a function of the different target locations towards which upcoming movements were planned (and then executed), we observed the presence of asymmetry in the vertical dimension of VF in area hPEc, being this area, more strongly activated by limb movements directed towards visual targets located in the lower compared to the upper VF. This result confirms the view, first advanced in macaque monkey, that PEc is involved in processing visual information to guide body interaction with the external environment, including locomotion. We also observed a contralateral dominance for the lower VF preference in the foot selective somatomotor cortex anterior to hPEc. This result might reflect the role of this cortex (which includes areas PE and S-I) in providing highly topographically organized signals, likely useful to achieve an appropriate foot posture during locomotion.
In Chapter 3, I will present the second study about the role of the visually-defined egomotion cortical areas in the control of goal-directed movements. Integration of proprioceptive signals sent from the various effectors with visual feedback of self-motion is necessary for whole-body movement and locomotion. Here, we tested whether the human visual motion areas involved in processing optic flow signals simulating self-motion are also activated by goal-directed movements (as saccades or pointing) performed with different effector (eye, hand, and foot), and hence could be involved in visually guiding movements through the external environment. To this aim, we used a combined approach of task-evoked activity and effective connectivity (Psychophysiological Interaction, PPI) by fMRI. We localized a set of six egomotion-responsive visual areas through flow fields scans and distinguished them into visual (pIPS/V3A, V6+, IPSmot/VIP) and visuomotor (pCi, CSv, PIC) areas according to recent literature. We tested their response to a visuomotor task implying spatially directed delayed eye, hand, and foot movements. Results revealed that, among these visually defined areas, posteriorly (visual areas) there was a preference for the saccades, while anteriorly (visuomotor areas) the preferred effector was the foot. Effective connectivity analysis showed that visual areas were more connected to each other with respect to the visuomotor areas, particularly during saccades. We suggest that visual and visuomotor egomotion regions can play different roles within a network that integrates sensory-motor signals with the aim of guiding movements in the external environment.
In Chapter 4, I will present the third study about the frontoparietal effective connectivity underlying visuomotor functions. The collection of research on the human homologues of macaque parietal areas involved in finalized movements led to a lack of consensus on the topic, mainly due to issues in the activation studies performed with functional magnetic resonance imaging (fMRI). Indeed, a wide set of studies using fMRI detected overlapping activations in the parietal cortex during both saccades and reaching or pointing movements (for a review, see Vesia and Crawford, 2012). Here, we attempted to shed more light on this topic by applying a combined approach of individual surface-based and connectivity analyses. We reanalyzed previously collected BOLD data in our laboratory on pointing movements executed with either hand, foot or saccades (Pitzalis et al. 2019) with a threefold aim: a) segregating regions in the parietal cortex that underlie different visuomotor tasks through an individual surface-based analysis (SBA); b) exploring the parieto-frontal functional connectivity during resting state; c) employing an effective connectivity analysis (Dynamic Causal Modelling; DCM) to assess the dynamic fronto-parietal interactions that subserve the execution of visuomotor tasks. First, we found evidence of segregated areas in the posterior intraparietal sulcus, namely a medial (mpIPS) and a lateral (lpIPS) region. These areas were differently engaged during both pointing movements (regardless of the effector) and saccades. Beyond that, from a connectivity perspective we found evidence of preferred signal routes linking parietal and frontal areas at rest. Similarly, the DCM analysis revealed feedforward-feedback loops linking lpIPS and the frontal eye fields (FEF) during saccades and mpIPS and the premotor cortex (PMd) during pointing in an effector-specific fashion. As a matter of fact, in the present study the activation analysis depicted only a partial view of the subtle functional differences occurring between adjacent but distinct subregions. For instance, mpIPS and the human PEc (hPEc) appeared to be recruited to the same extent during hand and foot pointing, but when looking at effector-specific connectivity profiles crucial differences emerged. This finding does not point toward an incongruence between the two types of analyses, but rather emphasizes their different ability in unveiling on the one hand, if some areas are recruited across conditions, on the other hand, how they are recruited across conditions. Overall, our study suggests the existence of a variety of fronto-parietal networks that dynamically recruit common areas depending on the contextual requirements.
Esplorare l'ambiente circostante: il controllo visuomotorio dei movimenti degli arti nelle aree somatomotorie e visive
Riassunto
In questa tesi, sono state indagate le basi neurali del controllo visuomotorio del movimento in soggetti normali, utilizzando tecniche di neuroimaging.
Nel capitolo 1, presenterò una rassegna di studi neurofunzionali sull'integrazione di segnali provenienti da diverse modalità sensoriali, che si verificano nelle regioni corticali visive e somatomotorie al fine di pianificare correttamente le azioni nello spazio. Nella prima sezione di questa revisione, descriverò le evidenze ottenute sulle basi neurali del flusso ottico, che è un indizio visivo essenziale per la percezione del proprio movimento ("auto-movimento"). Fornirò una panoramica completa delle regioni corticali sia visive che somatomotorie, tradizionalmente associate all'elaborazione del movimento di sé, sia nelle scimmie che negli esseri umani. Nella seconda parte, esplorerò evidenze recenti sulle proprietà visive e motorie del suddetto insieme di regioni corticali. Nella terza parte, invece, metterò insieme i risultati di studi sugli esseri umani, allo scopo di suggerire il possibile ruolo funzionale svolto da queste regioni corticali. Inoltre, discuterò i modelli funzionali che chiariscono come queste aree interagiscano tra di loro durante l'elaborazione delle informazioni visive retiniche e dei segnali propriocettivi per pianificare e controllare i movimenti degli arti durante il movimento. Lo scopo del primo capitolo, è stato quello di definire un quadro teorico chiave per i tre successivi studi fMRI (risonanza magnetica funzionale) del mio dottorato. Tali studi, indagano le basi neurali del controllo visivo della locomozione e vengono presentati all’interno dei capitoli 2, 3 e 4 della presente tesi. I tre studi menzionati, sono delle rianalisi di dati fMRI pubblicati in studi precedenti e si focalizzano su regioni corticali che possono essere possibili candidati per l'elaborazione visiva del movimento e per i meccanismi di integrazione senso-motoria che supportano il controllo online del movimento nell'ambiente esterno.
Nel capitolo 2 presenterò il primo studio, in cui è stata esaminata la preferenza per il campo visivo di tre regioni (hPEc, hPE e S-I) utilizzando un compito visuo-motorio, che implica movimenti differiti e spazialmente diretti di occhi, mani e piedi. Gli stimoli visivi provenienti dal campo visivo inferiore svolgono un ruolo importante nella guida visiva dei movimenti sia degli arti superiori che di quelli inferiori. Una regione descritta recentemente e situata nella corteccia parietale dorsomediale, l'area
hPEc (Pitzalis et al. 2019), potrebbe avere un ruolo proprio nell'integrazione di informazioni visive con informazioni somatomotorie per guidare l'interazione degli arti nell'ambiente.
Nel macaco, è stato dimostrato che la regione PEc riceve informazioni visive per lo più dal campo visivo inferiore ma, fino ad oggi, non c'è stata alcuna indagine sistematica per valutare la preferenza del campo visivo nell'omologo umano, che è stato solo recentemente definito (hPEc). Qui è stata esaminata la preferenza del campo visivo della hPEc, mentre i partecipanti eseguivano un compito visuomotorio che implicava movimenti ritardati e spazialmente diretti di occhi, mani e piedi verso diverse posizioni spaziali all'interno del campo visivo. Analizzando i dati in funzione delle diverse posizioni target verso le quali sono stati pianificati (e poi eseguiti) i suddetti movimenti di puntamento, è stata osservata la presenza di un’asimmetria nella dimensione verticale del campo visivo nell'area hPEc, dato che quest'area si è attivata più fortemente per i movimenti degli arti diretti verso target visivi situati nel campo visivo inferiore rispetto a quello superiore. Questo risultato conferma l'opinione, avanzata per la prima volta nel macaco, che la regione PEc è coinvolta nell'elaborazione delle informazioni visive, allo scopo di guidare l'interazione del corpo con l'ambiente esterno, compresa la locomozione. Abbiamo anche osservato una dominanza controlaterale per la preferenza del campo visivo inferiore, all’interno della corteccia somatomotoria selettiva del piede, anteriormente alla hPEc. Questo risultato potrebbe riflettere il ruolo di questa corteccia (che comprende le aree PE e S-I) nel fornire segnali altamente organizzati topograficamente, con tutta probabilità utili per ottenere una postura adeguata del piede durante la locomozione.
Nel capitolo 3, presenterò il secondo studio sulle aree visive legate all'egomotion (ovvero, il proprio movimento) che rispondono ai movimenti diretti all'obiettivo. L'integrazione dei segnali propriocettivi provenienti dai vari effettori con il feedback visivo del proprio movimento proveniente dalla retina è necessaria per il movimento dell’intero corpo e la locomozione. In questo studio, abbiamo testato se le aree cerebrali dell’uomo coinvolte nell'elaborazione dei segnali di flusso ottico che simulano il proprio movimento sono attivate anche da movimenti diretti all'obiettivo (come saccadi o puntamento) eseguiti con diversi effettori (occhio, mano e piede), suggerendo un ruolo nella guida visiva dei movimenti attraverso l'ambiente esterno. Per raggiungere questo obiettivo, abbiamo usato un approccio combinato di attività evocata dal compito e connettività effettiva (PsychoPhysiological Interaction, PPI) tramite fMRI. Abbiamo localizzato un set di sei aree visive egomotion-responsive attraverso lo stimolo Flow Field e, secondo
la recente letteratura (Serra et al., 2019), le abbiamo distinte in aree visive (pIPS/V3A, V6+, IPSmot/VIP) e visuomotorie (pCi, CSv, PIC). Abbiamo testato la loro risposta ad un compito visuomotorio che implicava movimenti di occhi, mani e piedi diretti ad un punto dello spazio.
Abbiamo osservato un gradiente postero-anteriore della preferenza dell’effettore dall’occhio al piede, con regioni posteriori (visive) che mostravano una preferenza per le saccadi, e regioni anteriori (visuomotorie) che mostravano una preferenza per il puntamento del piede. Nessuna regione ha mostrato una chiara preferenza per il puntamento della mano. L'analisi della connettività effettiva ha mostrato che le aree visive erano più connesse tra loro rispetto alle aree visuomotorie, in particolare durante le saccadi. Suggeriamo che le regioni visive e visuomotorie che rispondono all’egomotion potrebbero svolgere ruoli diversi all'interno di una rete che integra i segnali sensori- motori con lo scopo di guidare i movimenti nell'ambiente esterno.
Nel capitolo 4, presenterò il terzo studio sulla connettività effettiva frontoparietale alla base delle funzioni visuomotorie. La raccolta di ricerche sugli omologhi umani delle aree parietali dei macachi coinvolte nei movimenti finalizzati, ha portato ad una mancanza di consenso sull'argomento, principalmente a causa di problemi negli studi di attivazione effettuati con la risonanza magnetica funzionale (fMRI). Infatti, un'ampia serie di studi che utilizzano la fMRI, ha rilevato attivazioni sovrapposte nella corteccia parietale sia durante le saccadi che durante i movimenti di raggiungimento o di puntamento (per una revisione, vedi Vesia e Crawford, 2012). Qui, abbiamo cercato di fare più luce su questo argomento applicando un approccio combinato di analisi individuali basate sulla superficie e di connettività. Abbiamo rianalizzato i dati BOLD precedentemente raccolti nel nostro laboratorio sui movimenti di puntamento eseguiti con mano, piede o saccadi (Pitzalis et al. 2019) con un triplice obiettivo: a) segregare le regioni nella corteccia parietale che sottendono diversi compiti visuomotori attraverso un'analisi individuale basata sulla superficie (SBA); b) esplorare la connettività funzionale parieto-frontale durante lo stato di riposo;
c) impiegare un'analisi di connettività effettiva (Dynamic Causal Modelling; DCM) per valutare le interazioni dinamiche fronto-parietali che sostengono l'esecuzione di compiti visuomotori. In primo luogo, abbiamo trovato prove di aree segregate nel solco intraparietale posteriore, vale a dire una regione mediale (mpIPS) e una regione laterale (lpIPS). Queste aree sono state coinvolte in modo diverso durante entrambi i movimenti di puntamento (indipendentemente dall'effettore) e saccadi.
Oltre a questo, da una prospettiva di connettività sono state riscontrate prove di percorsi di segnale preferito che collegano aree parietali e frontali a riposo. Allo stesso modo, l'analisi DCM ha rivelato
un loop feedforward-feedback che collega la lpIPS e i campi oculari frontali (FEF) durante le saccadi e la mpIPS con la corteccia premotoria (PMd) durante il puntamento in un modo effettore-specifico.
Di fatto, nel presente studio l'analisi dell'attivazione ha rappresentato solo una visione parziale delle sottili differenze funzionali che si verificano tra sottoregioni adiacenti ma distinte. Per esempio, mpIPS e la hPEc, sembravano essere reclutate nella stessa misura durante il puntamento della mano e del piede, ma quando si guardavano ai profili di connettività specifici dell'effettore sono emerse differenze cruciali. Questo risultato non indica un'incongruenza tra i due tipi di analisi, ma sottolinea piuttosto la loro diversa capacità di svelare, da un lato, se alcune aree sono reclutate attraverso le condizioni, dall'altro, come sono reclutate attraverso le condizioni. Nel complesso, questo studio suggerisce l'esistenza di una varietà di reti fronto-parietali che reclutano dinamicamente aree comuni a seconda dei requisiti contestuali.
