1 ETOLOGIA DELL’EMOZIONE ANIMALE: STUDIO E INTERPRETAZIONE
1 2
Elisabetta Palagia e Ivan Norsciab 3
4
aMuseo di Storia Naturale, Università di Pisa 5
bDipartimento di Scienze della Vita e Biologia dei Sistemi, Università di Torino 6
7
email: elisabetta.palagi@unipi.it; ivan.norscia@unito.it 8
9
Abstract 10
Humans live completely nestled in an emotional network that makes us socially inter-dependent 11
beings. But in this "emotional sphere" we are not alone. Animals experience and express emotions, 12
too. This is now a matter of fact, not a speculation anymore. The study of emotions requires a multi-13
disciplinary approach because many internal and external factors concur in triggering and modulating 14
the emotional outcome to social and environmental stimuli. One of the most fertile fields of research 15
is the facial and bodily motor expression of emotions, including how human and non-human animals 16
are able to perceive others' emotions by mimicking the same motor pattern making such emotion 17
manifest. The same face–same emotion mechanism is an extremely adaptive phenomenon that is 18
based on the perception-action coupling mechanism mediated by the mirror neuron system. Mimicry 19
regulates dyadic relations and favors the formation of strong, enduring social bonds, which in turn 20
enhance reproductive success. Considering the importance that facial mimicry may play in sharing 21
emotions and regulating social interactions, it has been proposed that this phenomenon can be more 22
widespread than previously thought and not confined to humans. In the last decades, many researchers 23
have become increasingly aware that the only possibility to understand even the most complex forms 24
of human empathy was to look at other branches on the evolutionary tree. As a result of this new 25
interest, some convincing data emerged on similar phenomena in non-human species. In this 26
contribution, we will review and present original observational and experimental data showing how, 27
in primate and non-primate species, facial mimicry and yawn contagion are good regulators of social 28
interactions and reliable predictors of emotional closeness. An inter-subjective emotional bridge 29
which we share with other social species and that helps us keep in mind that we are, as a matter of 30
fact, at base and at most, animals. 31 32 33 34 35 36
2 Lo studio delle emozioni negli animali non umani: filosofia, neurobiologia e comportamento 37
Il ruolo delle emozioni è stato da sempre oggetto di dibattito in ambito filosofico, ancor prima che 38
scientifico. Un grande nodo di discussione ha riguardato il rapporto tra componente emotiva, 39
componente razionale e dimensione sociale degli individui, analizzato da angolature diverse. Nel 40
trattato "La Politica" Aristotele definisce l'uomo un animale sociale per natura. La vita solitaria 41
sarebbe emotivamente insopportabile per l’essere umano, in quanto entità avente senso compiuto solo 42
se intercalata in una rete di relazioni sociali. L'istinto che porta al legame con gli altri è quindi per 43
una condizione innata, imprescindibile. L'isolamento sociale è infatti considerato dal filosofo greco 44
come la più pesante delle punizioni. Le emozioni condivise e mediate dal processo di socializzazione 45
rappresentano per Aristotele una forma di completamento dell’uomo, impossibilitato per natura a fare 46
a meno degli altri per raggiungere il benessere psico-emotivo. Qualche secolo dopo, Thomas Hobbes 47
dedica l'intero XVII capitolo del suo "Leviatano" alla critica della visione aristotelica riguardo la 48
propensione sociale dell'uomo. Hobbes sostiene che l'essere umano è un animale asociale e che la 49
condizione solitaria è da considerarsi assolutamente naturale e che le società esistono solo perché gli 50
individui capiscono razionalmente l'importanza degli altri per arrivare a soddisfare i propri bisogni e 51
necessità. Secondo l'economista inglese quindi i legami tra soggetti umani sono dettati da relazioni 52
di tipo razionale perché è la spinta opportunistica a correggere la natura asociale/solitaria dell'uomo. 53
Appare chiara quindi la dicotomia tra i due diversi approcci filosofici quello secondo cui la sfera 54
emotiva è centrale per completare la dimensione sociale dell’uomo e quello secondo cui la ragione è 55
l’elemento principale che permette di correggere la dimensione asociale dell’uomo. 56
Ulteriori analisi filosofico-scientifiche si sono focalizzate sulle modalità con cui la sfera emotiva e la 57
sfera razionale interagiscono e influenzano il comportamento. Nel ‘Mito della biga alata’, inserito da 58
Platone nel ‘Fedro’ (360 a.c. circa), l’essenza umana (anima) è rappresentata come una biga guidata 59
da un auriga e trainata da due cavalli. L’auriga rappresenta la componente razionale-intellettiva, 60
mentre i cavalli rappresentano la componente passionale, emotiva. Se da un lato la ragione controlla 61
la sfera emotiva, dall’altra la prima non può procedere senza la seconda. Pur riconoscendo che 62
entrambe le componenti sono necessarie alla vita umana, la metafora della biga alata riflette l’idea 63
secondo cui la ragione e l’emozione sono due componenti interagenti, ma separate, in cui la ragione 64
ha il ruolo di tenere a bada la parte emotiva, più istintiva e animalesca. Questa idea, che divenne 65
pervasiva in epoca vittoriana, ha poi guidato anche i primi biologi delle emozioni. Cannon e Britton 66
(1925) e Bard (1928) definirono per primi, attraverso studi su animali e verifica delle risposte 67
comportamentali, un modello gerarchico in cui la corteccia cerebrale (‘autorità’ cognitiva) controlla, 68
inibendola, l’attività dell’ipotalamo, responsabile dalla risposta autonomica-istintiva di rabbia e 69
attacco. 70
Nel modello di Platone, le emozioni, rappresentate dai cavalli, spingono il carro verso l’alto e la 71
ragione, rappresentata dall’auriga, verso il basso. Per mantenere l’analogia, l’idea di una via 72
discendente ed una ascendente venne proposta dal neuroanatomista Papez (1937) che definì il circuito 73
emotivo del cervello, nel quale identificò ‘il canale del pensiero’ (stream of thinking) che dal talamo 74
dorsale proietta verso l’alto (verso appropriate zone corticali bersaglio, il giro cingolato della 75
corteccia mediale) e ‘il canale dell’emozione’ (stream of feeling) che dalla parte ventrale del talamo 76
proietta verso il basso (corpo mammellare dell’ipotalamo), il tutto collegato, più o meno direttamente, 77
con l’ippocampo, centro primario di elaborazione delle informazioni emotive legate a pensieri e 78
memorie. 79
Il modello di Platone considera una tripartizione dell’essenza umana, divisa nella parte razionale 80
(l’auriga), la parte concupiscibile (per le funzioni vitali di base, come mangiare e riprodursi) e quella 81
irascibile (emotiva-impulsiva). Preservando ancora l’analogia, il neuroscienziato Paul MacLean 82
(1964) elaborò un modello tripartito del cervello (o cervello triuno) composto da tre parti separate, 83
una dedicata alle funzioni intellettive, una alle funzioni vitali primarie (come mangiare e riprodursi) 84
e l’altra alle emozioni necessarie per i comportamenti sociali di base. Proprio MacLean (1955), sulla 85
base del lavoro di Papez (1937), aveva identificato un’unità funzionale all’interno del cervello umano 86
deputata al trattamento delle informazioni emotive, chiamata cervello viscerale o sistema limbico 87
3 (MacLean, 1955). In questa unità funzionale aveva ricompreso, oltre all’ipotalamo, altre strutture 88
subcorticali (come l’amigdala e possibilmente l’insula) e strutture corticali (come la corteccia orbito-89
frontale), che si sono effettivamente rivelate coinvolte nel trattamento delle informazioni emotive 90
(Johnston e Olson, 2015). 91
La verifica delle risposte comportamentali nei soggetti di studio, anche modelli animali, è stata 92
cruciale per comprendere che, in realtà, l’elaborazione delle informazioni emotive influenza in modo 93
cruciale aspetti che venivano ritenuti di appannaggio della sfera cognitiva, come i processi decisionali 94
o la competenza sociale. MacLean (1984) avanzò l’ipotesi che lo sviluppo del cervello emotivo nei 95
mammiferi, e in particolare della parte talamo-cingolata del sistema limbico, fosse legato a 96
comportamenti sociali adattativi, come quelli di attaccamento tra madre e figlio e il gioco di lotta 97
(rough-and-tumble), esemplificativi dell’unicità delle interazioni sociali nei mammiferi. 98
Successivamente, l’idea di un unico ‘cervello emotivo’ che processa tutte le emozioni è stata 99
questionata concettualmente, ancor prima che attraverso evidenze neurobiologiche: le diverse 100
emozioni hanno una diversa funzione adattativa, ad esempio legata alle interazioni aggressive o 101
affiliative, e richiedono, pertanto, reti neurali diverse per generare risposte congrue (LeDoux, 2012). 102
Ancora una volta, sono le diverse risposte comportamentali di tipo funzionale a suggerire l’esistenza 103
di molteplici e interconnessi sistemi di elaborazione delle emozioni di base. Nonostante le divergenze 104
nella definizione delle emozioni di base, alcune di esse, come la paura, la rabbia, la tristezza-dolore 105
e la gioia-felicità, sono riconosciute quasi universalmente (cfr. Elkman, 1999; Izard, 2007; Panksepp, 106
2011; Plutchik, 2001; Tomkins, 1962). Particolarmente interessante è il lavoro di Panksepp (1998) 107
che, seppur non esente da critiche inerenti la metodologia adottata (Barrett, Lindquist, Bliss-Moreau, 108
Duncan, Gendron, Mize e Brennan, 2007), ha utilizzato il comportamento animale, e in particolare 109
quello dei roditori, in contesto sperimentale per identificare sette ‘sistemi affettivi’ (affective systems) 110
di base, legati all’attivazione di altrettante risposte comportamentali a base emotiva. Il primo sistema 111
è quello della ‘ricerca’ (seeking) che fornisce all’individuo la motivazione per esplorare l’ambiente e 112
cercare risorse primarie; il secondo è quello della ‘paura’ (fear) che mobilita l’individuo in modo che 113
possa evitare un predatore e fuggire; il terzo è la ‘rabbia’ (rage), che spinge l’individuo ad effettuare 114
comportamenti competitivi (ad esempio l’aggressione) per accaparrarsi risorse primarie; il quarto è 115
la ‘libidine’ (lust) che spinge l’individuo all’accoppiamento e alla riproduzione; il quinto e il sesto 116
sono la ‘cura’ (care) e il panico/dolore (panic/grief) che regolano rispettivamente l’attaccamento 117
sociale da un lato e il distacco dall’altro; il settimo sistema è il gioco (play) interazione sociale 118
associata a gioia-felicità che è essenziale per sviluppare le competenze sociali (per una review: 119
Panksepp, 2011). 120
Il comportamento è dunque rivelatore degli stati emotivi degli individui ed è l’unico parametro che 121
permette di effettuare studi comparativi su animali non umani e sull’uomo, perché non richiede 122
l’espressione di tali stati attraverso il linguaggio o forme sofisticate, e comunque soggettive, di 123
autovalutazione. Lo studio etologico negli animali non umani diventa ancora più rilevante per 124
comprendere l’evoluzione dei sistemi emotivi, se questi vengono legati allo sviluppo della capacità 125
di provare e condividere sentimenti (feelings), legati a comportamenti su base empatica, come la 126
consolazione. 127
Nell’accezione più cognitiva del termine, i sentimenti (feelings), per essere definiti come tali, devono 128
essere elaborati a livello cosciente (coscienza emotiva; LeDoux e Brown, 2017), aspetto difficile da 129
dimostrare negli animali non umani. Tuttavia, dal punto di vista evolutivo la forma più basilare di 130
sentimento si può considerare come un prodotto del ‘sentire’ che non necessariamente richiede 131
coscienza di sé e che nel corso dell’evoluzione, con lo sviluppo delle strutture subcorticali e corticali 132
deputate all’elaborazione delle emozioni, ha assunto una forma sempre più complessa, fino alla 133
coscienza emotiva. Secondo Panksepp (2011) il tronco encefalico è alla base della formazione di 134
‘sentimenti primari’ (primary feelings), che distingue dai secondari (gestiti da strutture subcorticali 135
come l’amigdala e i gangli basali) e dai terziari (che richiedono la neocorteccia). Senza 136
necessariamente chiamare in causa una costruzione sequenziale di strutture e meccanismi che portano 137
dai sentimenti di base a quelli complessi, anche Damasio (2003) identifica nella parte alta del tronco 138
4 encefalico la sede in cui si originano i sentimenti primordiali (primordial feelings), essendo questo il 139
primo distretto in cui le informazioni enterocettive formano mappe topografiche, primo livello di una 140
rete più estesa di strutture importanti per la formazione di sentimenti complessi. Secondo il modello 141
di Damasio (2003) i sentimenti sono associati all’esperienza corporea (bodily feeling) e le sensazioni 142
corporee sono generate da risposte emotive registrate nelle cortecce somatosensoriali. Secondo la 143
visione di Panksepp e Damasio gli ‘affective feelings’ sarebbero emersi nel corso nell’evoluzione 144
animale per assegnare una valenza agli stimoli, positiva o negativa, e quindi permettere di mettere in 145
atto sequenze comportamentali adeguate per la sopravvivenza. Tra queste sequenze ci sono anche 146
quelle associate a complessi processi cognitivi, come quelli decisionali e l’espressione di competenze 147
sociali adeguate. Secondo il modello di Damasio (2003) le funzioni emotive attraversano diversi 148
livelli del cervello, andando dalle aree subcorticali fino alle regioni considerate cognitive per 149
antonomasia, come quelle della corteccia prefrontale. Esistono in effetti delle strette e numerose 150
interconnessioni ascendenti e discendenti che le strutture subcorticali (per esempio l’ipotalamo) 151
hanno con la neocorteccia ed esistono funzioni cognitive in strutture subcorticali, come l’ippocampo, 152
responsabili della flessibilità cognitiva e della modulazione del comportamento sociale (O'keefe e 153
Nadel, 1978; Rubin, Watson, Duff, Cohen, 2014). Un danno alle regioni cerebrali responsabili dei 154
processi emotivi (come l’amigdala) può alterare la capacità di compiere decisioni ed effettuare 155
comportamenti sociali appropriati perché risulta alterata la capacità di utilizzare le informazioni 156
emotive che, dalle zone subcorticali, vengono immagazzinate nella corteccia-prefrontale (Bechara, 157
Damasio e Damasio, 2000). In sintesi, le prime sensazioni emotive si possono formare in ‘basso’, a 158
livello di tronco encefalico e, contrariamente alla visione classica secondo cui la ragione 159
controllerebbe la sfera emotiva, i processi emotivi possono influenzare fortemente processi 160
decisionali e interazioni sociali. 161
Questo modello bottom-up permette non solo di includere gli animali non umani allo studio delle 162
emozioni, ma li rende ottimi modelli per comprendere le basi biologiche dei processi emotivi e 163
l’influenza di tali processi sul comportamento. Infatti, se da un lato il comportamento è rivelatore di 164
determinati stati emotivi, dall’altro l’elaborazione degli stati emotivi può essere alla base di 165
comportamenti complessi, tra cui le interazioni all’interno di gruppi sociali. Lo studio del 166
comportamento sociale è dunque una chiave imprescindibile per investigare le emozioni animali e 167
comprendere l’evoluzione del ‘sentire’ umano. 168
In effetti, gli approcci scientifici attuali risultanti dalla interazione e integrazione di diverse discipline 169
(psicologia, etologia, neuroscienze, sociologia) suggeriscono che le emozioni hanno un'estrema 170
importanza nella mediazione delle relazioni sociali che, a loro volta, influenzano espressione, 171
percezione e condivisione delle emozioni altrui. Questo gioco a feedback positivo non riguarda solo 172
gli esseri umani, ma anche molte altre specie animali che hanno fatto della socialità il loro punto di 173
forza evolutivo. Esprimere emozioni, renderle evidenti agli altri e condividerle è infatti estremamente 174
vantaggioso dal punto di vista adattativo essendo alla base di molti fenomeni di sincronizzazione dei 175
gruppi animali. 176
Uno dei campi più fertili della ricerca inter-disciplinare sulle emozioni è rappresentata dallo studio 177
delle espressioni facciali e posture del corpo e di come queste vengono replicate attraverso quel 178
processo definito mimica involontaria (rapid mimicry) (Palagi e Scopa, 2017). Una buona parte 179
dell'abilità di percepire le emozioni altrui è legata a fenomeni di risonanza motoria, cioè alla 180
replicazione automatica di quelle espressioni facciali o movimenti corporei che rendono quelle stesse 181
emozioni manifeste (de Waal e Preston, 2017). Tale meccanismo, definito anche percezione-azione, 182
permette ai soggetti di entrare non solo in risonanza motoria (replicazione involontaria di alcuni 183
movimenti e pattern facciali), ma anche in risonanza emotiva fenomeno noto come same-face/same-184
emotion. Una delle sfide contemporanee è quella di capire quanto siano evolutivamente profonde le 185
radici di questo fenomeno e quali siano i fattori che creano i presupposti perché esso si possa 186
verificare. 187
La psicologia comparata e l'etologia possono fornire buone informazioni riguardo alla possibile 188
filogenesi di alcuni fenomeni comportamentali purché i pattern selezionati come indicatori siano 189
5 davvero condivisi. La strategia bottom-up permette di analizzare i fenomeni "dal basso" e focalizzare 190
l'attenzione su comportamenti base, semplici, facilmente riconoscibili e individuabili tra le diverse 191
specie che si vogliono comparare. 192
I due pattern che meglio si prestano allo studio comparato della mimica facciale e della condivisione 193
delle emozioni sono lo sbadiglio (yawn) (Guggisberg, Mathis, Schnider e Hess, 2010) e l'apertura 194
rilassata della bocca (relaxed open mouth) che alcuni definiscono anche sorriso (smile), altri faccia 195
da gioco (play face) (Preuschoft e van Hooff, 1995, 1997; Provine 1996, 2004). 196
Questi due pattern sembrano avere una natura altamente plesiomorfica, sono identici nella loro 197
morfologia di base in molte specie di mammiferi e quindi facilmente identificabili nonostante la 198
presenza di alcune varianti che però non impediscono la chiara individuazione del comportamento 199
(Llamazares-Martín, Scopa, Guillén-Salazar e Palagi, 2017; Palagi, Norscia, Spada, 2014; Palagi, 200
Nicotra, Cordoni, 2015; Palagi, Norscia, Pressi, Cordoni, 2018). 201
Sia lo sbadiglio che il sorriso (o risata) riescono facilmente a evocare nell'osservatore una risposta a 202
specchio che sembra essere "guidata" dal tipo di legame sociale presente tra chi emette il segnale e 203
colui che lo osserva. Entrambi i comportamenti si ritenevano essere a totale appannaggio della specie 204
umana, finché qualche anno fa entrambi i fenomeni (contagio dello sbadiglio, Anderson, Myowa-205
Yamakoshi, Matsuzawa T, 2004; mimica rapida, Davila-Ross, Menzler, Zimmermann E, 2008) sono 206
stati dimostrati in alcune specie di primati non-umani, in particolare nelle scimmie antropomorfe. 207
Studi successivi si sono concentrati su specie di primati evolutivamente più antiche delle 208
antropomorfe e, in taluni casi, anche su specie di mammiferi non primati. Tali studi hanno rivelato 209
che in realtà la distribuzione di questi due fenomeni non sembra seguire uno schema filogenetico, 210
essendo probabilmente legata ad altri fattori. Lo scopo di questa trattazione è quello di proporre una 211
possibile interpretazione che concili i diversi risultati ottenuti e, partendo da una concezione olistica 212
del problema, integri filogenesi (approccio inter-specifico) e qualità dei rapporti sociali tra i soggetti 213
(approccio intra-gruppo). 214
L'ipotesi è che certi fenomeni di risonanza motoria ed emotiva, i cosiddetti fenomeni a base empatica, 215
siano socialmente modulati e non necessariamente legati alla presenza di un cervello complesso o di 216
particolari abilità cognitive. In accordo con l'ipotesi del gradiente empatico, il grado di plasticità nei 217
rapporti inter-individuali e il livello di tolleranza che caratterizza una specie potrebbero influenzare 218
fortemente l'espressione di tali fenomeni (de Waal e Preston, 2017). Se questa ipotesi è valida, le 219
coppie di soggetti che condividono buone relazioni dovrebbero essere anche caratterizzate da una più 220
alta frequenza di comportamenti di contagio emotivo (migliore la qualità della relazione, maggiore 221
l'espressione del fenomeno). Questa covarianza tra qualità della relazione ed espressione dei 222
fenomeni a base empatica dovrebbe riflettersi anche a livello specifico. Quelle specie che stabiliscono 223
le loro relazioni attraverso un investimento sociale attivo piuttosto che attraverso l'esercizio del potere 224
di dominanza dovrebbero esprimere comportamenti empatici in modo più marcato rispetto a quelle 225
specie che mostrano gerarchie cristallizzate e rigide relazioni di rango (maggiore la tolleranza sociale, 226
maggiore l'espressione del fenomeno). 227
228
Il contagio emotivo attraverso lo sbadiglio 229
Lo sbadiglio è un comportamento interessante da studiare per verificare la suddetta ipotesi, sia a 230
livello intra che inter-specifico. Si tratta di un comportamento che, pur nella sua estrema semplicità 231
e ubiquitarietà filogenetica, rappresenta una sfida per molti ricercatori, tanto che il dibattito sulle sue 232
funzioni è ancora aperto e particolarmente acceso. Molte le ipotesi formulate, tra le più importanti 233
ricordiamo quella respiratoria (già suggerita da Ippocrate nel IV secolo a.C.), quella del torpore e 234
della vigilanza, quella termoregolatoria e quella sociale (vedi Guggisberg et al., 2010 per una 235
revisione generale sull’argomento). 236
Lo sbadiglio è più frequente quando il soggetto si trova in un contesto sociale, rispetto a quando è 237
solo. La sola presenza degli altri sembra infatti aumentare l’insorgenza dello sbadiglio (Guggisberg 238
et al., 2010; Kapitány e Nielsen, 2017), ma è soprattutto quando gli altri sbadigliano che la necessità 239
6 di sbadigliare aumenta a tal punto da parlare di vero e proprio contagio (Provine, 2004). Il contagio 240
di sbadiglio è stato documentato da Robert Provine alla fine degli anni '80. Lo psicologo ha dimostrato 241
che vedere, udire o anche solo pensare al semplice atto dello sbadiglio induce i soggetti a sbadigliare 242
(Provine, 1986; Provine, 1989). Lavori successivi hanno messo in luce un possibile legame tra 243
responsività al contagio e capacità di entrare in sintonia emotiva (empatica) con gli altri (Norscia e 244
Palagi, 2011; Franzen, Mader, Winter, 2018). 245
Da molti anni il nostro gruppo di ricerca, che applica un approccio etologico comparato, si occupa di 246
contagio di sbadiglio cercando di individuare fattori prossimi e ultimi che stanno alla base 247
dell'evoluzione di questo fenomeno. Allo scopo di saggiare l'ipotesi empatica del contagio di 248
sbadiglio sono state selezionate diverse specie di primati con particolari caratteristiche. Alcune sono 249
lontane tra loro dal punto di vista filogenetico, ma molto simili nelle relazioni sociali e nei livelli di 250
tolleranza, ad esempio il gelada (Theropithecus gelada) e il bonobo (Pan paniscus); altre, vicine 251
filogeneticamente, ma con chiare e nette differenze nei livelli di tolleranza sociale, come ad esempio 252
il macaco del Giappone (Macaca fuscata) e il macaco di Tonkean (Macaca tonkeana) oppure il gorilla 253
di pianura occidentale (Gorilla gorilla gorilla) e il bonobo. 254
Nel 2009, Palagi e collaboratori per la prima volta hanno dimostrato la presenza di contagio di 255
sbadiglio in una specie di scimmia, il gelada, unica specie appartenente a un unico genere 256
(Theropitheus gelada). Il gelada è endemico degli altopiani etiopi e vive in società multi-livello la cui 257
unità base è rappresentata da gruppi formati da un solo maschio riproduttivo, alcune femmine adulte 258
e la prole (one-male units). I rapporti inter-individuali in questa specie sono molto flessibili e 259
tolleranti, gli adulti si scambiamo prolungate sessioni di grooming (toelettatura del pelo, talvolta 260
reciproca, che contribuisce alla formazione di legami sociali inter-individuali in molte società di 261
primati) e le madri permettono alle altre femmine di giocare e trasportare i piccoli (Figura 1). 262 263 264 265 266 267 268
In questa specie, definita "a legame femminile", le vittime di un'aggressione vengono spesso 269
confortate attraverso gesti affiliativi (Palagi, Leone, Demuru, Ferrari, in stampa). Nel gelada, gli 270
individui non solo rispondevano allo sbadiglio degli altri, ma la frequenza di contagio correlava 271
fortemente con l'attività di grooming, mentre la semplice prossimità spaziale non aveva alcuna 272
influenza sulla distribuzione del contagio (Palagi et al, 2009). Non basta quindi stare vicini per essere 273
suscettibili allo sbadiglio altrui, ciò che è importante è la qualità della relazione e il legame emotivo 274
che viene stabilito attraverso comportamenti sociali come il grooming. Un altro aspetto interessante 275
Figura 1 – Immagini di due femmine (una multipara, sx) e una nullipara (dx). Le due femmine in contatto con il piccolo sulla madre (a); la madre guarda la faccia della femmina nullipara, mentre lei osserva il piccolo che a sua volta guarda la madre. La madre permette alla femmina nullipara di abbracciare il piccolo (b). La femmina nullipara da inizio a una sessione di grooming sulla madre. (Foto di E. Palagi)
7 riguarda l'abbraccio, un comportamento affiliativo peculiare utilizzato dalle femmine di questa specie 276
per stabilire rapporti preferenziali a lungo termine. Il comportamento è molto variabile a livello 277
individuale e da un'indagine incrociata risulta che quelle femmine che mostrano un'alta propensione 278
all'abbraccio sono anche quelle che maggiormente rispondono agli sbadigli altrui (Figura 2). La 279
responsività allo sbadiglio sembra quindi indicativa di un’apertura emozionale verso gli altri 280
attraverso comportamenti affiliativi attivi. 281
282 283
284 285
Figura 2 – Il grafico a punti illustra la correlazione positiva tra la frequenza di contagio e la frequenza di 286
abbracci espressi da ciascuna femmina. (Pearson test; r=0.559; N=16; p=0.024). 287
288 289
Il genere Macaca rappresenta un vero e proprio “laboratorio naturale” per esplorare i fattori alla base 290
delle espressioni delle emozioni. Il genere, la cui distribuzione geografica è forse la più ampia tra i 291
primati, comprende circa 20 specie. Tutte le specie sono organizzate in gruppi multi-male/multi-292
female con i maschi che migrano dal gruppo natale (esogamia maschile) e le femmine che sono invece 293
filopatriche (Thierry, 2000). Nonostante l’omogeneità di base definita dalla stessa organizzazione 294
sociale, i rapporti inter-individuali sono molto differenti, tanto che le diverse specie sono state 295
collocate in una scala sulla base dei rapporti di tolleranza che legano i soggetti. Il grado 1, 296
caratterizzato dal più alto livello di despotismo, include ad esempio Macaca fuscata (macaca del 297
Giappone) e Macaca mulatta (macaca reso). Il grado 4, che comprende le specie più tolleranti, vede 298
la presenza delle specie di Sulawesi come, ad esempio, Macaca tonkeana (macaca di Tonkean) e 299
Macaca maura (macaca maura). Abbiamo quindi la possibilità di effettuare comparazioni dirette tra 300
specie appartenenti allo stesso genere che condividono la stessa struttura sociale, ma che mostrano 301
estreme differenze tra livelli di nepotismo, distribuzione di comportamenti affiliativi e canalizzazione 302
sociale (bassa permissività delle madri che determina nel piccolo una limitazione dei rapporti sociali 303
canalizzandoli in favore della linea materna, Berman, 1982). Osservazioni naturalistiche su gruppi di 304
Macaca fuscata (grado 1) e Macaca tonkeana (grado 4) effettuate dagli stessi osservatori e attraverso 305
le stesse metodologie di raccolta dati indicano chiaramente che il contagio di sbadiglio era presente 306
nella specie più tollerante (M. tonkeana), ma totalmente assente nella specie più despotica (M. 307
fuscata) (Figura 3), anche se la frequenza di sbadiglio spontaneo non differiva tra le due specie. A 308
supporto dell’ipotesi del contagio emotivo, in Macaca tonkeana le diadi che mostravano i maggiori 309
livelli di contagio erano quelle che condividevano frequenti sessioni di grooming. Nessuna delle altre 310
8 variabili considerate (distanza di rango, sesso o prossimità spaziale) aveva influenza sul 311
comportamento di contagio. Questi risultati, presentati qui per la prima volta, suggeriscono ancora 312
una volta l’importanza della condivisione emotiva nell’espressione di alcune forme di risonanza 313 motoria. 314 315 316 317 318 319 320 321 322 323 324 325 326 327 328 329 330 331 332 333 334 335 336 337 338 339 340 341
L’espressione di comportamenti a base empatica richiede forme di rapporti sociali basate sulla 342
affiliazione e non sulla accettazione/imposizione dello stato gerarchico da parte dei soggetti. Quando 343
le relazioni sono despotiche possono instaurarsi forme di inibizione sociale, per cui certi fenomeni di 344
contagio emotivo vengono repressi perché evidentemente non adattativi in quanto potenzialmente 345
rischiosi. Un esempio è il comportamento consolatorio, descritto per la prima volta nello scimpanzé, 346
che consiste nell’offrire un comportamento di conforto (abbraccio, bacio, tocco, grooming, ecc.) a un 347
compagno di gruppo che ha appena subito un’aggressione (de Waal e van Rosmaalen, 1979). La 348
conseguenza di tale contatto è quella di migliorare lo stato emotivo della vittima (riduzione 349
dell’ansia). In genere, il comportamento è rivolto a soggetti generalmente parenti del consolatore o 350
soggetti che hanno con il consolatore un rapporto preferenziale, detto anche di “amicizia” (de Waal 351
e Preston, 2017; Palagi, Paoli, Borgognini, 2004; Palagi e Norscia, 2013). Il comportamento è stato 352
dimostrato in Macaca tonkeana, ma assente in M. fuscata (Palagi, Dall’Olio, Demuru, Stanyon, 353
2014). A differenza di quanto avviene nelle società più tolleranti, in cui non esiste una rigida gerarchia 354
tra gli individui (come in M. tonkeana), in una società despotica, come quella di M. fuscata, la 355
consolazione è generalmente inibita, in quanto il rischio di essere aggrediti dalla vittima, che sfoga 356
su un terzo soggetto la propria frustrazione (redirezione), è molto alta. In questo contesto altamente 357
Figura 3 – Frequenza di sbadigli effettuati nelle due condizioni (stimolo percepito; stimolo non percepito). I dati sono relativi alle due specie del genere Macaca studiate. (macaco del Giappone; Exact Wilcoxon signed rank test: T = 6.00, ties = 6, n = 12, p = 0.438; macaco di Tonkean: T = 12.50, ties = 7, n = 20, p = 0.018).
9 competitivo, i soggetti che assistono all’aggressione generalmente non si avvicinano a nessuno dei 358
due opponenti, proprio per evitare di diventare le vittime di un nuovo scontro. La mancanza di 359
consolazione potrebbe essere guidata da due fattori: il rischio di essere riaggrediti o l’incapacità di 360
percepire lo stato emotivo dell’altro dovuto a fattori contro-selettivi operati sui fenomeni di risonanza 361
motoria. 362
Gli studi sul contagio dello sbadiglio nelle grandi scimmie sembrano supportare anch’essi l’ipotesi 363
empatica della mimica facciale e del contagio di sbadiglio. Stavolta la comparazione ha visto il gorilla 364
di pianura (Gorilla gorilla gorilla) e il bonobo (Pan paniscus). Applicando un approccio integrato di 365
osservazioni naturalistiche e di test video-sperimentali non è emersa alcuna evidenza a favore del 366
contagio di sbadiglio in due gruppi di gorilla ospitati dal parco-zoo di Beauval (Francia) (Palagi et al, 367
2019, in stampa). Gli animali non mostravano alcun incremento dell’attività di sbadiglio in seguito 368
alla percezione di uno “sbadiglio stimolo” emesso da un soggetto non familiare proposto attraverso 369
la visione di un video. Per verificare se la mancanza del fenomeno fosse dovuta allo stimolo artificiale 370
(video) proposto, abbiamo affiancato ai test una batteria di osservazioni etologiche applicando il 371
metodo all occurrences sampling (Altmann, 1974). Le osservazioni sono state condotte sulla stessa 372
colonia di gorilla su cui erano stati fatti i test. L’ipotesi era che la visione di un compagno di gruppo 373
che sbadiglia (soggetto familiare) in un contesto sociale rilassato e non perturbato dalla presenza 374
ravvicinata degli sperimentatori avrebbe favorito l’emergenza del comportamento. Non è stato così. 375
I gorilla sbadigliavano con la stessa frequenza sia dopo aver percepito lo sbadiglio di un compagno 376
sia senza averlo percepito. È vero che nella scienza, l’assenza di evidenza non significa 377
necessariamente l’evidenza dell’assenza, anche se è obbligo sottolineare che studi condotti 378
applicando le stesse metodologie hanno dato risultati molti diversi nei bonobo (Demuru e Palagi, 379
2012). I test sperimentali condotti dal nostro gruppo di ricerca su 12 soggetti hanno infatti messo in 380
luce la presenza di contagio in questa specie (Palagi, dati non pubblicati) sia quando il modello del 381
video era un avatar (riprodotto sulla base del volto di una grande scimmia) sia quando il modello 382
proposto era il video di un bonobo (soggetto non familiare). Tan e collaboratori (2017) hanno 383
addirittura dimostrato che i bonobo rispondono allo sbadiglio di soggetti familiari e non familiari con 384
frequenze comparabili. Questo risultato sottolinea l'elevata xenofilia della specie che è caratterizzata 385
da un alto livello di prosocialità rivolta non soltanto ai compagni di gruppo ma anche a soggetti 386
appartenenti a gruppi diversi (Krupenye, Tan, Hare, 2018). L’assenza di contagio di sbadiglio nel 387
gorilla potrebbe sembrare contro-intuitiva, date le abilità cognitive tipiche della specie e della stretta 388
relazione filogenetica con le altre grandi scimmie, bonobo incluso (Scally et al., 2012; de Lathouwers 389
e van Elsacker, 2006). Tuttavia, secondo il modello bottom-up (de Waal e Preston, 2017) e il costrutto 390
teorico presentato nella prima sezione di questo lavoro, i comportamenti che esprimono un contagio 391
emotivo non richiedono complesse abilità cognitive per poter essere attuati, perché si basano 392
probabilmente su meccanismi pre-consci. Dal punto di vista adattativo, il ruolo dei comportamenti a 393
base empatica, anche nelle loro forme più semplici, è quello di favorire i comportamenti prosociali e 394
cooperativi che portano, a loro volta, a un incremento della fitness sia diretta che indiretta (Decety, 395
Bartal, Uzefovsky e Knafo-Noam, 2016). L’assenza di contagio di sbadiglio nel gorilla sembra 396
riflettere il grado di coesione sociale della specie che, se misurata attraverso comportamenti quali 397
grooming, contatto fisico e supporto agonistico, risulta essere virtualmente pari a zero (Cordoni, 398
Norscia, Bobbio, Palagi, 2018). Questa interpretazione è rinforzata dalla presenza di contagio di 399
sbadiglio nel gelada (Palagi, Leone, Mancini, Ferrari, 2009), che condivide con il gorilla la stessa 400
struttura sociale di base ma, contrariamente alla grande scimmia africana, è caratterizzata da elevati 401
livelli di affiliazione sociale espressa attraverso lunghe sessioni di grooming (Dunbar e Dunbar, 1975; 402
Kummer, 1971), di eventi riconciliatori e consolatori (Leone e Palagi, 2010; Palagi et al., 2018) e di 403
supporto alle vittime di aggressioni (Pallante, Stanyon, Palagi, 2016). È chiaro quindi come il 404
contagio emotivo, espresso anche attraverso il contagio di sbadiglio, sia influenzato dalla qualità dei 405
legami sociali condivisi tra i soggetti, più che dalla struttura sociale in sé. 406
In un gruppo di scimpanzé, Campbell e de Waal (2014) hanno dimostrato che la risposta allo sbadiglio 407
era simile quando lo stimolo proveniva da conspecifici familiari o da soggetti umani che 408
10 quotidianamente interagivano con il gruppo (keepers o ricercatori). Questo dato mostra come la 409
familiarità possa influenzare il fenomeno del contagio e come questo scambio emotivo possa mettere 410
in connessione anche soggetti che appartengono a specie diverse. I cani, ad esempio, non solo 411
rispondono allo sbadiglio umano, ma mostrano una diversa responsività in funzione del grado di 412
familiarità che li lega al soggetto dimostratore (Silva, Bessa, de Sousa, 2012; Romero, Konno, 413
Hasegawa, 2013). 414
In sintesi, quando il fattore principale di aggregazione è rappresentato dalla semplice prossimità 415
spaziale (come nel caso delle femmine adulte di gorilla che si aggregano intorno al silverback in cerca 416
di protezione) o quando le relazioni non sono costruite attraverso un investimento attivo nei rapporti 417
sociali ma sono solo stabilite in base a relazioni di rango (come nel caso dei macachi despotici, ad 418
esempio M. fuscata) sembra che la pressione selettiva sui meccanismi che promuovono la 419
condivisione emotiva tra i soggetti, incluso il contagio di sbadiglio, sia fortemente limitata. 420
Alcuni autori sostengono che i diversi gradi di contagio in risposta ai soggetti familiari e non familiari 421
possa dipendere da un bias attentivo, visivo, in favore degli stimoli familiari (Massen e Gallup, 2017), 422
anche se finora nessun dato in letteratura, su diverse specie, mostra la presenza di un bias univoco 423
dipendente dalla familiarità (intesa come conoscenza personale del soggetto). Ovviamente perché ci 424
possa essere una risposta, lo stimolo deve essere in qualche modo percepito. Nel nostro studio sul 425
gorilla, il test era impostato in modo che lo stimolo cadesse perfettamente nel campo di visione 426
stereoscopica del soggetto. Inoltre, si è anche introdotta la variabile di controllo relativa al tempo 427
trascorso dall'animale a fissare lo stimolo (attenzione) riprodotto nel video. Il tempo di attenzione non 428
differiva in funzione della familiarità dello stimolo. Nello studio sugli scimpanzé di Campbell e de 429
Waal (2011) gli animali erano contagiati maggiormente dagli sbadigli dei compagni di gruppo, anche 430
se erano più attratti dai video dei soggetti non familiari. 431
In conclusione, notare lo stimolo è sicuramente importante per stimolare la risposta allo sbadiglio in 432
quanto essa garantisce la percezione del medesimo, ma l’entità della risposta non è influenzata né 433
dalla sensibilità all’attenzione selettiva né a fenomeni di sovra-stimolazione. Ciò che sembra essere 434
fondamentale per il contagio dello sbadiglio è il ponte emotivo alla base della relazione sociale che 435
lega i soggetti interagenti. 436
437
Il contagio del sorriso: il fenomeno della mimica facciale rapida 438
Il gioco offre un’importante opportunità per lo studio delle emozioni, tanto che Panksepp (2011) lo 439
include tra i sistemi affettivi di base. Già nei lemuri con la coda ad anelli (Lemur catta) si osserva 440
che, rispetto ad altri segnali di gioco, la faccia da gioco (Relaxed Open Mouth) è effettuata dagli 441
individui con maggiore probabilità dopo un'altra faccia da gioco, anche se la semplice produzione 442
contestuale del segnale di gioco non costituisce di per sé una prova della presenza di mimica facciale 443
(Norscia e Palagi, 2016). In altre specie di primati, la faccia da gioco effettuata da un giocatore può 444
essere replicata da un altro giocatore, così come lo sbadiglio può essere evocato dallo sbadiglio di un 445
altro individuo. Se la replica avviene entro 1 secondo si parla di mimica facciale rapida; se avviene 446
tra 1 e 5 secondi si parla di mimica facciale ritardata. Trattandosi di una forma di mimica emotiva 447
(emotional mimicry), la mimica facciale rapida durante una sessione ludica può essere il mezzo con 448
cui due individui arrivano a condividere uno stato emotivo giocoso (Palagi e Scopa, 2017; Palagi et 449
al, 2018). Studi effettuati su diverse specie di primati non umani, come lo scimpanzé, il gorilla (Palagi 450
et al, 2018), il gelada (Mancini, Ferrari, Palagi 2013a), il macaco di Tonkean e il macaco del Giappone 451
(Scopa e Palagi, 2016) hanno dimostrato che la mimica facciale rapida (RMF) può prolungare la 452
durata delle sessioni ludiche e/o aumentare il livello di sincronizzazione tra giocatori. Negli 453
scimpanzé è stato dimostrato che anche la chiave acustica, cioè la caratteristica vocalizzazione 454
associata alla risata, è associata a sessioni di gioco più lunghe negli individui che ‘ridono insieme’ 455
(Davila-Ross, Allcock, Thomas, Bard, 2011). Una funzione simile è stata ipotizzata per la risata, nella 456
sua componente visiva e acustica, negli esseri umani adulti e non adulti (Weisfeld, 1993). 457
L’aspetto interessante emerso dagli studi sui mammiferi è che non è la mera produzione del segnale 458
da parte di un giocatore (faccia da gioco) a consentire il mantenimento nel tempo della sessione 459
11 ludica, ma il fatto che il segnale venga replicato, istantaneamente o quasi, dall’altro giocatore. La sola 460
presenza del segnale non è, infatti, sufficiente, a prolungare il gioco (cani, Palagi et al., 2015; macaco 461
di Tonkean, Scopa e Palagi, 2016; gorilla, scimpanzé, Palagi et al., 2018). Negli scimpanzé, a 462
differenza dei gorilla, è stata riscontrata anche la presenza di una mimica facciale ritardata. Questo 463
potrebbe segnalare la capacità di queste grandi scimmie non solo di poter comunicare e condividere 464
lo stato emotivo giocoso in maniera automatica e nell’immediato, ma anche di saper modulare la 465
risposta mimica in maniera opportunistica, su un tempo più lungo, in modo da regolare l’interazione 466
ludica tenendo conto dell’andamento della sessione (Palagi et al., 2018). Un’altra spiegazione 467
potrebbe essere legata al cosiddetto effetto audience: la presenza di altri individui (spettatori) che 468
vigilano sulla sessione ludica, potrebbe influenzare la risposta mimica. Per esempio, durante un gioco 469
di lotta tra un piccolo e un adulto, la presenza della madre del piccolo potrebbe indurre una 470
modulazione della risposta mimica nel giocatore adulto. In questo caso, la risposta mimica non 471
sarebbe diretta al piccolo compagno di gioco, ma effettuata in modo opportunistico al fine di 472
comunicare alla madre del piccolo le intenzioni non aggressive. In questo senso, la maggiore coesione 473
sociale degli scimpanzé rispetto ai gorilla (Cordoni et al., 2018; Kaminski, Hynds, Morris, Waller, 474
2017) potrebbe spiegare perché il fenomeno della mimica facciale ritardata sia stato, per ora, 475
riscontrato solo nei primi. Anche negli umani la mimica emotiva sembra essere legata all’intenzione 476
degli individui di prolungare l’interazione in corso e non solo alla relazione sociale che li lega (Hess 477
e Fischer, 2013, 2014). Inoltre, si è riscontrato che i soggetti umani fanno trasparire le proprie 478
emozioni preferenzialmente con le persone con cui sono avvenuti più frequentemente scambi e 479
condivisioni di espressioni emotive e non le persone con cui semplicemente hanno trascorso più 480
tempo. Hatfield e collaboratori (1994) hanno suggerito che la funzione della mimica sia quella di 481
sincronizzare e coordinare l’interazione tra soggetti e, quindi, di facilitare il mutuo coinvolgimento 482
degli individui. Nelle società umane la condivisione emotiva all’interno dei gruppi (group-based 483
emotion; Fischer e Manstead, 2008) è maggiore tra particolari soggetti creando così rapporti 484
preferenziali che contribuiscono a determinare le dinamiche sociali (Keltner e Haidt, 1999). È 485
interessante notare come anche nel gelada la mimica facciale rapida sia maggiore tra madri e figli 486
piuttosto che tra giovani e adulti non imparentati (Mancini, Ferrari, Palagi, 2013b). Nel gelada, un 487
altro elemento interessante emerge quando andiamo a considerare la latenza alla risposta. Nonostante 488
la risposta sia sempre al di sotto di 1 secondo, tra madri e figlio si registrano i tempi più veloci 489
(Mancini et al., 2013b), quasi come se il legame emotivo rendesse semplice l’anticipazione del 490
fenomeno. 491
Uno dei dibattiti più accesi riguarda due ipotesi formulate per spiegare il ridere insieme (co-laughter), 492
una secondo cui la risata’ sarebbe di natura culturale (o intenzionale) e l’altra secondo la ‘co-493
risata’ sarebbe mediata da meccanismi biologici (o emotivi). 494
Un elegante studio atto proprio a chiarire quale delle due ipotesi avesse maggiore sostegno empirico 495
ha dimostrato che nelle differenti società umane la ‘co-risata’ ha una forte base biologica (Bryant, 496
Fessler, Fusaroli, Clint, Aarøef et al., 2016). Gli autori hanno dimostrato che ascoltatori appartenenti 497
a 24 diverse etnie, che parlavano quindi lingue differenti 498
(http://www.pnas.org/content/suppl/2016/04/05/1524993113.DCSupplemental), erano in grado di 499
distinguere coppie amiche da coppie estranee (rigorosamente di lingua Inglese) soltanto grazie 500
all’ascolto di brevi risate audio-registrate. Lo studio indica che, anche solo utilizzando la chiave 501
acustica, è possibile capire se la risata è tra amici oppure tra soggetti non familiari. Un recente studio 502
ha dimostrato, attraverso risonanza magnetica funzionale, che la percezione della risata non spontanea 503
è associata ad una maggiore attività della corteccia prefrontale mediale anteriore (aMPFC), 504
probabilmente legata al tentativo, da parte di chi percepisce la risata, di determinare lo stato mentale 505
di chi la emette; questa risposta non si rileva in caso di percezione di una risata spontanea, associata 506
ad una maggiore attività della circonvoluzione temporale superiore (McGettigan et al, 2015). 507
Si può quindi considerare la mimica vocale rapida, involontaria, come un segnale comunicativo 508
predittivo della relazione sociale che intercorre tra i due soggetti interagenti. Anche se l’evoluzione 509
del linguaggio simbolico ha aperto nuovi scenari riguardo alla complessa socialità della nostra specie, 510
12 l’essere umano sta ancora facendo uso di segnali (facciali e vocali) inconsci di affiliazione che 511
apparentemente hanno anticipato forme più derivate e sofisticate di comunicazione. Da un punto di 512
vista evolutivo, potremmo avanzare l’ipotesi che in un antico passato, gli individui che decifravano 513
meglio i segnali non-verbali scambiati tra gli altri membri del gruppo interpretandone il livello di 514
affiliazione siano stati avvantaggiati in termini di fitness. In quest’ottica la mimica vocale umana 515
potrebbe aver rappresentato una delle forze trainanti l’evoluzione dei legami sociali e della 516
cooperazione in Homo sapiens. 517
In conclusione, l’antica visione aristotelica secondo cui le emozioni servono a completare la natura 518
umana sembra trovare riscontro nei lavori più recenti sull’espressione comportamentale delle 519
emozioni non solo nell’uomo, ma anche negli altri animali. Tutto ciò grazie all’approccio etologico 520
comparato che focalizza l’attenzione sulle espressioni di base intercettandone quegli indicatori 521
comportamentali che segnalano espressione e condivisione delle emozioni, non subordinate alla sfera 522
cognitiva, anche se certamente alla base di fenomeni comportamentali complessi. Tali indicatori 523
comportamentali, preservati nel corso dell’evoluzione e riscontrabili in molte specie diverse, sono 524
cruciali per investigare le basi biologiche del comportamento umano. 525
526
Bibliografia 527
Altmann, J. (1974) Observational study of behavior: sampling methods. Behaviour, 49, 227–267. 528
Anderson J. R., Myowa-Yamakoshi M., Matsuzawa T. (2004) Contagious yawning in chimpanzees. 529
Proceedings of the Royal Society B, 271, S468–S470. 530
Bard, P. (1928) A diencephalic mechanism for the expression of rage with special reference to the 531
sympathetic nervous system. American Journal of Physiology, 84, 490-515. 532
Barrett, L. F., Lindquist, K. A., Bliss-Moreau, E., Duncan, S., Gendron, M., Mize, J., & Brennan, L. 533
(2007). Of mice and men: natural kinds of emotions in the mammalian brain? A response to 534
Panksepp and Izard. Perspectives on Psychological Science, 2, 297-312. 535
Bechara, A., Damasio, H., Damasio, A. R. (2000) Emotion, decision making and the orbitofrontal 536
cortex. Cerebral Cortex, 10, 295–307. 537
Berman, C. M. (1982). The ontogeny of social relationships with group companions among free-538
ranging infant rhesus monkeys: II. Differentiation and attractiveness. Animal Behaviour, 30, 539
163-170. 540
Bryant, G. A., Fessler, D. M. T., Fusaroli, R., Clint, E., Aarøef, L., … Zhoup, Y. (2016). Detecting 541
affiliation in colaughter across 24 societies. Proceedings of the National Academy of Sciences, 542
113, 4682–4687. 543
Campbell, M. W., de Waal, F. B. M. (2014) Chimpanzees empathize with group mates and humans, 544
but not with baboons or unfamiliar chimpanzees. Proceedings of the Royal Society, Series B, 545
281, 20140013. 546
Cannon, W. B., Britton, S.W. (1925) Studies on the conditions of activity in endocrine glands. XV. 547
Pseudoaffective medulliadrenal secretion. American Journal of Physiology, 72, 283-288. 548
Cordoni, G., Norscia, I., Bobbio, M., Palagi, E. (2018) Differences in play can illuminate differences 549
in affiliation: A comparative study on chimpanzees and gorillas. PLoS ONE, 13, e0193096. 550
Damasio, A. (2003) Feelings of emotion and the self. Annals of the New York Academy of Sciences, 551
1001, 253-261. 552
Davila-Ross, M., Menzler, S., Zimmermann, E. (2008) Rapid facial mimicry in orangutan play. 553
Biology Letters, 4, 27–30. 554
Davila-Ross, M., Allcock, B., Thomas, C., Bard, K. A. (2011) Aping expressions? Chimpanzees 555
produce distinct laugh types when responding to laughter of others. Emotion, 11, 1013-1020. 556
Decety, J., Bartal, I.B.A., Uzefovsky, F., Knafo-Noam, A. (2016) Empathy as a driver of prosocial 557
behaviour: highly conserved neurobehavioural mechanisms across species. Philosophical 558
Transaction of the Royal Society, B, 371, 20150077. 559
13 Demuru E., Palagi E. (2012) In bonobos yawn contagion is higher among kin and friends. PLoS ONE, 560
7, e49613. 561
de Lathouwers M, van Elsacker L (2006) Comparing infant and juvenile behavior in bonobos (Pan 562
paniscus) and chimpanzees (Pan troglodytes): a preliminary study. Primates, 47, 287-293. 563
de Waal, F.B.M., van Roosmalen, A. (1979). Reconciliation and consolation among chimpanzees. 564
Behavioral Ecology and Sociobiology, 5, 55-66. 565
de Waal, F. B., Preston, S. D. (2017). Mammalian empathy: behavioural manifestations and neural 566
basis. Nature Reviews Neuroscience, 18, 498. 567
Dunbar, R.I.M., Dunbar, E.P. (1975). Social dynamics of gelada baboons. Contributions to 568
Primatology, Vol. 6. Karger, Basel. 569
Elkman, P. (1999). Basic emotions. In T. Dalgleish e M. Power (a cura di), Handbook of cognition 570
and emotion. New York, NY: Wiley, pp. 45-60. 571
Fischer, A. H., & Manstead, A. S. R. (2008). Social functions of emotions. In M. Lewis, J. M. 572
Haviland-Jones, L. Feldman Barrett (a cura di), Handbook of emotions. New York, NY: 573
Guilford Press. pp. 456–470. 574
Franzen, A., Mader, S., Winter, F. (2018). Contagious yawning, empathy, and their relation to 575
prosocial behavior. Journal of Experimental Psychology: General (doi:10.1037/xge0000422) 576
McGettigan, C., Walsh, E., Jessop, R., Agnew, Z. K., Sauter, D. A., Warren, J. E., & Scott, S. K. 577
(2013). Individual differences in laughter perception reveal roles for mentalizing and 578
sensorimotor systems in the evaluation of emotional authenticity. Cerebral cortex, 25(1), 246-579
257. 580
Guggisberg, A. G., Mathis, J., Schnider, A., Hess, C. W. (2010) Why do we yawn? Neuroscience and 581
Biobehavioral Reviews, 34, 1267–1276. 582
Hatfield, E., Cacioppo, J. T., Rapson, R. L. (1994) Emotional contagion. Cambridge, UK: Cambridge 583
University Press. 584
Hess, U., Fischer, A. (2013) Emotional mimicry as social regulation. Personality and Social 585
Psychology Review, 17, 142–157. 586
Hess, U., Fischer, A. (2014) Emotional mimicry: Why and when we mimic emotions. Social and 587
Personality Psychology Compass, 8, 45–57. 588
Izard, C. E. (2007). Basic emotions, natural kinds, emotion schemas, and a new paradigm. 589
Perspectives on Psychological Science, 2, 260-280. 590
Johnston, E., Olson, L. (2015). The feeling brain. The biology and psychology of emotions. New 591
York: WW Norton & Company. 592
Kaminski, J., Hynds, J., Morris, P., Waller, B. M. (2017). Human attention affects facial expressions 593
in domestic dogs. Scientific Reports, 7, 12914. 594
Kapitány, R., Nielsen, M. (2017). Are yawns really contagious? A critique and quantification of yawn 595
contagion. Adaptive Human Behavior and Physiology, 3, 134–155. 596
Keltner, D., Haidt, J. (1999) Social functions of emotions at four levels of analysis. Cognition and 597
Emotion, 13, 505–521. 598
Krupenye, C., Tan, J., Hare, B, (2018) Bonobos voluntarily hand food to others but not toys or tools. 599
Proceedings of the Royal Society, B, 285, 20181536. 600
Kummer, H. (1971) Primate societies: group techniques of ecological adaptation. Aldine Atherton, 601
New York, NY. 602
LeDoux, J. E. (2012). Evolution of human emotion: a view through fear. Progress in brain research, 603
195, 431-442. 604
LeDoux, J. E., Brown, R. (2017) A higher-order theory of emotional consciousness. Proceedings of 605
the National Academy of Sciences of the United States of America, 114, E2016–E2025. 606
Llamazares-Martín, C., Scopa, C., Guillén-Salazar, F., Palagi, E. (2017). Relaxed Open Mouth 607
reciprocity favours playful contacts in South American sea lions (Otaria flavescens). 608
Behavioural Processes, 140, 87–95. 609
14 Leone, A., Palagi, E. (2010). Reconciling conflicts in a one-male society: the case of geladas. 610
Primates, 51, 203-212 611
MacLean, P. D. (1955). The limbic system "visceral brain" in relation to central gray and reticulum 612
of the brain stem: evidence of interdependence in emotional processes. Psychosomatic 613
Medicine, 17, 355-366. 614
MacLean, P. D. (1964) Man and his animal brains. Modern Medicine, 32, 95-106 615
MacLean, P. D. (1984) Evoluzione del cervello e comportamento umano: studi sul cervello trino. 616
Torino: Einaudi, pp.120 617
Mancini, G., Ferrari, P. F., Palagi, E. (2013a) In play we trust. Rapid facial mimicry predicts the 618
duration of playful interactions in geladas. PLoS ONE, 8, e66481. 619
Mancini, G., Ferrari, P. F., Palagi, E. (2013b) Rapid facial mimicry in geladas. Scientific Reports, 3, 620
1527. 621
Massen, J. J. M., Gallup, A. C. (2017) Why contagious yawning does not (yet) equate to empathy? 622
Neurosciences and Biobehavioral Reviews, 80, 573-585. 623
Norscia, I., Palagi, E. (2011) Yawn contagion and empathy in Homo sapiens. PLoS ONE, 6, e28472. 624
Norscia, I., Palagi, E. (2016) The missing lemur link: an ancestral step in the evolution of human 625
behaviour. Cambridge Studies in Biological and Evolutionary Anthropology. Cambridge 626
University Press. pp. 1-289. 627
O'keefe, J., Nadel, L. (1978) The hippocampus as a cognitive map. Oxford: Clarendon Press. 628
Palagi, E., Dall’Olio, S., Demuru, E., Stanyon, R. (2014). Exploring the evolutionary foundations of 629
empathy: consolation in monkeys. Evolution and Human Behavior, 35, 341-349. 630
Palagi, E., Leone, A., Mancini, G., Ferrari, P. F. (2009) Contagious yawning in gelada baboons as a 631
possible expression of empathy. Proceedings of the National Academy of Science, USA, 106, 632
19262–19267. 633
Palagi, E., Leone, A., Demuru, E., Ferrari, P. F. (2018) High-ranking geladas protect and comfort 634
others after conflicts. Scientific Reports (accettato per la stampa). 635
Palagi, E., Nicotra, V., Cordoni, G. (2015). Rapid mimicry and emotional contagion in domestic dogs. 636
Royal Society Open Science, 2, 150505. 637
Palagi, E., Norscia, I. (2013) Bonobos protect and console friends and kin. PLoS ONE, 8, e79290. 638
Palagi, E., Norscia, I., Cordoni, G. (2019). Lowland gorillas failed to respond to others' yawn: 639
experimental and naturalistic evidence. Journal of Comparative Psichology (accettato per la 640
stampa). 641
Palagi, E., Norscia, I., Pressi, S., Cordoni, G. (2018). Facial mimicry and play: a comparative study 642
in chimpanzees and gorillas. Emotion (http://dx.doi.org/10.1037/emo0000476) 643
Palagi, E., Norscia, I., Spada, G. (2014). Relaxed Open Mouth as a playful signal in wild ring-tailed 644
lemurs. American Journal of Primatology, 76, 1074–1083. 645
Palagi E., Paoli T., Borgognini Tarli S.M. 2004. Reconciliation and consolation in captive bonobos 646
(Pan paniscus). American Journal of Primatology, 62, 15-30. 647
Palagi, E., Scopa C. (2017). Integrating Tinbergen's inquiries: Mimicry and play in humans and other 648
social mammals. Learning and Behavior, 45, 378-389. 649
Pallante, V., Stanyon, R., Palagi E., (2016) Agonistic support towards victims buffers aggression in 650
geladas (Theropithecus gelada). Behaviour, 153, 1217–1243. 651
Panksepp, J., 1998. Affective Neuroscience: The Foundation of Human and Animal 652
Emotions. Oxford University Press, New York, 480 pp. 653
Panksepp, J. (2011). The basic emotional circuits of mammalian brains: do animals have affective 654
lives? Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 35, 1791-1804. 655
Papez, J. W. (1937) A proposed mechanism of emotion. Archives of Neurology and Psychiatry, 38, 656
725-743. 657
Platone, 2013. Fedro. Feltrinelli, pp. 205 658
15 Plutchik, R. (2001). The nature of emotions: Human emotions have deep evolutionary roots, a fact 659
that may explain their complexity and provide tools for clinical practice. American Scientist, 660
89, 344-350. 661
Preuschoft, S., van Hooff, J. A. R. A. M. (1995) Homologizing primate facial displays: A critical 662
review of methods. Folia Primatologica, 65, 121–137. 663
Preuschoft, S., van Hooff, J. A. R. A. M. (1997) The social function of “smile” and “laugther”: 664
Variations across primate species and societies. In U. Segerstrale, P. Molnar (a cura di), 665
Nonverbal communication: where nature meets culture. Mahwah, NJ: Erlbaum. pp. 171–189. 666
Provine, R. R. (1986). Yawning as a stereotyped action pattern and releasing stimulus. Ethology, 667
72(2), 109-122. 668
Provine, R. R. (1989) Faces as releasers of contagious yawning: An approach to face perception using 669
normal human subjects. Bullettin of the Psychonomic Society, 27, 211–214. 670
Provine, R. R. (1996) Laughter. American Scientist, 84, 38–45. 671
Provine, R. R. (2004) Laughing, tickling, and the evolution of speech and self. Current Directions in 672
Psychological Science, 13, 215–218. 673
Romero, T., Konno, A., Hasegawa, T. (2013) Familiarity bias and physiological responses in 674
contagious yawning by dogs support link to empathy. PLoS ONE, 8, e71365. 675
Rubin, R. D., Watson, P. D., Duff, M. C., Cohen, N. J. (2014) The role of the hippocampus in flexible 676
cognition and social behavior. Frontiers in Human Neuroscience, 8, 742. 677
Scally A., Dutheil, J. Y., Hillier, L. W., Jordan, G. E., Goodhead, I., Herrero, J., Hobolth, A. et al. 678
(2012) Insights into hominid evolution from the gorilla genome sequence. Nature, 483, 169– 679
175. 680
Scopa, C., Palagi, E. 2016. Mimic me while playing! Social tolerance and rapid facial mimicry in 681
macaques (Macaca tonkeana and Macaca fuscata). Journal of Comparative Psychology, 130, 682
153-61. 683
Silva, K., Bessa, J., de Sousa, L. (2012). Auditory contagious yawning in domestic dogs (Canis 684
familiaris): first evidence for social modulation. Animal Cognition, 15, 721-724. 685
Tan, J., Ariely, D., Hare, B. (2017) Bonobos respond prosocially toward members of other groups. 686
Scientific Reports, 7, 14733. 687
Thierry, B. (2000). Covariation of conflict management patterns across macaque species. In F. Aureli 688
e F. B. M. de Waal (a cura di), Natural conflict resolution. Berkeley, CA: University of 689
California Press, pp. 106–128. 690
Tomkins, S. S. (1962). Affect, imagery, consciousness. The positive affects, Vol. 1. New York: 691
Springer. 692
Weisfeld, G. E. (1993). The adaptive value of humor and laughter. Ethology and Sociobiology, 14, 693
141–169. 694
