Intraguild predation in Harmonia axyridis, coccinellide di interesse nel controllo biologico

UNIVERSITA' DI PISA

DIPARTIMENTO DI SCIENZE AGRARIE, ALIMENTARI E AGRO-AMBIENTALI

Corso di Laurea Magistrale in Produzioni Agroalimentari e Gestione degli

Agroecosistemi

TESI DI LAUREA

Intraguild predation in Harmonia axyridis, coccinellide di interesse nel

controllo biologico

RELATORE CANDIDATA Prof. Angelo Canale Francesca Mutti

CORRELATORE: Prof.ssa Cristina Nali

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INDICE

1. Introduzione e obbiettivi della tesi……….…...3

2. Emitteri……….…5 2.1 Sottordine Heteroptera………...………...6 2.2 Sottordine Homoptera……….…7 2.2.1 Superfamiglia Aphidoidea………..….…..8 2.2.1.1 Famiglia Aphididae………....8 2.2.1.2 Sottofamiglia Aphidinae………...9

- Aphis craccivora Koch……….9

2.2.2 Superfamiglia Coccoidea……….…11

2.2.2.1 Famiglia Pseudococcidae………...12

2.2.2.2 Sottofamiglia Pseudococcinae………..12

- Planococcus ficus (Signoret)………..12

3. Coleoptera………..14

3.1 Superfamiglia Cucujoidea………...16

3.1.1 Famiglia Coccinellidae ………16

3.1.1.1 Sottofamiglia Scymninae………..18

- Scymnus marginalis (Rossi)………...………19

- Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant)………..………...20

3.1.1.2 Sottofamiglia Coccinellinae………..………...21

- Propylea quatuordecimpunctata (Linnaeus)……...………...21

3.1.1.3 Harmonia axyridis (Pallas)………..…...……….23

4. Materiali e metodi……….……….30

4.1 Osservazioni sulla prey choice………....……….……31

4.2 Analisi statistica………..……….…31

5. Risultati………..…32

5.1 Prey choice………...…32

5.2 Predation time………..………33

6. Discussione……….………...35

6.1 Prey choice nelle larve………...………...35

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6.3 Time choice………...…37 Bibliografia……….……….39

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1. Introduzione e obbiettivi della tesi

La messa a coltura di ogni territorio interferisce profondamente con l'ecosistema originario, qualunque esso sia, e lo trasforma in 'agroecosistema', caratterizzato da una ridotta complessità (o biodiversità) e in generale da una limitata capacità di autoregolazione (Masutti e Zangheri, 2001). Fra i molti fattori coinvolti nel processo assumono rilevante importanza sia il modesto numero di specie vegetali, dei relativi fitofagi e dei loro parassitoidi e predatori, sia gli improvvisi incrementi delle popolazioni di fitofagi dannosi. Inoltre il susseguirsi di lavorazioni, concimazioni e distribuzioni di antiparassitari ed erbicidi impone frequenti modificazioni alle caratteristiche pedologiche, influenzando l'assetto della microflora e della fauna tellurica. Fino alla metà del secolo scorso gli agroecosistemi presenti nel nostro territorio venivano coltivati con un modesto impiego di insetticidi. Successivamente è iniziata una rapida evoluzione dei metodi e dei mezzi di lotta antiparassitaria. Nell'ultimo cinquantennio l'aumentato uso di insetticidi e acaricidi ad ampio spettro di azione ed a lunga persistenza ha avuto molte conseguenze negative sull'uomo e sull'ambiente. Pur riconoscendo gli indubbi benefici che questa rivoluzione tecnologica ha portato, con un innalzamento del livello di vita di molte popolazioni ed un incremento della produzione agricola, difendendo i prodotti immagazzinati e avviando a soluzione problemi secolari di entomologia medica, si deve altrettanto chiaramente affermare che per molti anni nello sviluppo dei procedimenti utilizzati sono state ignorate considerazioni eco-tossicologiche di base. Anche nella maggior parte delle nostre campagne viene attuata un'agricoltura sempre più specializzata e intensiva, tesa a ricavare dai terreni alte produzioni con le tecniche agricole più avanzate che richiedo fra l'altro, un elevato impiego di prodotti agrochimici (Masutti e Zangheri, 2001).

Negli ultimi anni, però, si sono comprese meglio le problematiche (ambientali e igieni-sanitarie) legate all'eccessivo utilizzo di questi mezzi e si è iniziato sempre di più a ricorrere alla lotta integrata (Masutti e Zangheri, 2001).

La lotta integrata può essere definita come un sistema di controllo delle popolazioni degli animali dannosi che utilizza in maniera coordinata tutti i mezzi e metodi compatibili con le esigenze ecologiche, tossicologiche ed economiche, dando priorità ai fattori limitanti naturali. Fra i vari metodi rientra anche la lotta biologica. Quest'ultima permette di sfruttare a vantaggio dell'uomo, i rapporti antagonistici fra i diversi organismi. Sebbene i principi teorici sui quali si basa siano estremamente semplici, la sua applicazione nella pratica è invece notevolmente difficile per la necessità di conoscenze molto approfondite sulla biologia ed etologia delle singole entità che entrano in competizione ed in particolare

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sull'ecologia e sulla dinamica delle loro popolazioni (Masutti e Zangheri, 2001). Questa tecnica ha come scopo, non l'eliminazione delle specie fitofaghe, ma un loro contenimento sotto la soglia di danno economico (Celli, 1985). Secondo le definizioni tradizionali la lotta biologica si limitava a favorire l'azione dei parassitoidi, dei predatori e dei patogeni per frenare le pullulazioni degli insetti mentre in tempi recenti il concetto si è notevolmente ampliato anche all'uso di prodotti di organismi viventi (Masutti e Zangheri, 2001). La lotta biologica classica può essere condotta mediante la conservazione o l'aumento delle popolazioni di insetti entomofagi autoctoni o mediante l'inserimento di specie ‘aliene’ (De Bach, 1964). Quest'ultimo metodo ha portato alla ricerca di organismi sempre più voraci da introdurre in un nuovo ecosistema per poter far fronte ai fitofagi.

I coccinellidi hanno da sempre avuto una notevole importanza nella lotta biologica (Obrycki e Kring, 1998). Tra gli insetti di questa famiglia, spicca Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) un coccinellide asiatico di dimensioni notevoli che grazie alla sua elevata voracità è entrato nei programmi di lotta biologica di molte aziende (Koch, 2003). Il suo utilizzo ha però evidenziato delle problematiche, legate alla sua eccessiva voracità e alla sua scarsa selettività nell'ambito della predazione, con danni all'equilibrio degli ecosistemi per la riduzione della biodiversità fra gli entomofagi (Pell et al., 2008). Questo fenomeno è legato ad un azione diretta di predazione ai danni di quest'ultimi, cioè ad una 'intraguild predation' (IGP) (Pell et al., 2008). La predisposizione a questo comportamento è comune in molti coccinellidi, ma in particolar modo in H. axyridis, che da sempre ha mostrato una maggior capacità predatoria e una maggior efficienza difensiva rispetto ad altre specie della stessa famiglia (Raak-van den Berg et al., 2012)

Lo scopo della tesi è stato quello di osservare, in condizioni di choice-test, la prima scelta della preda nell'ambito dell'IGP da parte della specie H. axyridis. Si è osservato quindi il comportamento dell'insetto messo di fronte alla scelta fra l'insetto fitofago su cui vive e viene allevato normalmente, Aphis craccivora Koch (Hemiptera: Aphididae) e una larva non target appartenente ad un'altra specie di coccinellide. Durante l'esperimento sono state testate tre prede diverse: Propylea quatuordecimpunctata (Linnaeus),

Scymnus marginalis (Rossi) e Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant).

Per la valutazione della prey choice si è misurato: - la prima scelta;

- il tempo impiegato dall'insetto per fare questa scelta.

La prey choice è stata osservata sia per la forma giovanile di H. axyridis che per quella adulta, in modo da verificare la presenza di differenze tra la scelta delle prede nei due stadi.

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2. Emitteri

Questo ordine, che comprende oltre 50.000 specie di insetti terrestri, acquaioli o acquatici, di dimensioni varianti da 1 mm a parecchi cm di lunghezza e di disparati colori e forme, riveste una enorme importanza nell'entomologia applicata poichè comprende alcuni gruppi (afidi, cocciniglie e diversi altri) molto dannosi nell'ambito agrario e forestale (Masutti e Zangheri, 2001) ed ha come caratteristica saliente la presenza di un sofisticato apparato boccale pungente-succhiante (Pennacchio, 2014). In alcuni casi l'apparato boccale è involuto o completamente atrofico ed il capo, di varia costituzione, può essere prognato, ipognato o metagnato (Masutti e Zangheri, 2001). Gli occhi sono composti, emisferici o reniformi, ben sviluppati in alcuni gruppi e mancanti in altri (cocciniglie); gli ocelli possono essere presenti in numero di 2-3 oppure assenti come accade nelle forme attere e brachittere. Le antenne possono essere libere e relativamente lunghe in rapporto al corpo (Gymnocerata) oppure brevi e nascoste entro fossette (Cryptocerata). Esse comprendono un numero di antennomeri non superiore a 5 nei rappresentanti del sottordine Heteroptera, fino ad arrivare o superare la ventina in alcuni rappresentanti del sottordine Homoptera; nelle femmine delle cocciniglie le antenne sono invece sub-atrofiche. Il torace è più o meno sviluppato. Le ali anteriori possono essere parzialmente inspessite e sclerificate (emielitre) o leggermente più indurite delle posteriori; queste ultime mancano nei maschi delle cocciniglie, mentre le femmine di queste sono sprovviste anche delle anteriori (Pollini, 2013). Le zampe sono generalmente deambulatorie-cursorie, ma possono subire opportune modificazioni per essere atte al salto, al nuoto, all'escavazione, alla cattura di prede, a volte sono atrofiche (Masutti e Zangheri, 2001; Pollini, 2013). L'addome è composto da 11 segmenti, compreso quello anale, talora fusi e indistinti come accade nelle femmine delle cocciniglie (Pollini, 2013). Diffuse negli emitteri sono le ghiandole a secrezione esterna come le ceripare, il cui secreto protegge gli insetti dagli agenti atmosferici e talora dagli entomofagi; quelle odorifere o repugnatorie, che emettono sostanze di odore sgradevole; le sericipare, il cui secreto è utilizzato per la costruzione del follicolo ed infine le ghiandole che secernono la lacca (laccipare) e i feromoni (Masutti e Zangheri, 2001).

La riproduzione è anfigonica, ma avviene anche con diverse forme di partenogenesi. Gli emitteri possono essere ovipari, vivipari ed ovovivipari, con sviluppo postembrionale eterometabolico, neometabolico, pseudoipermetabolico e catametabolico (Pollini, 2013). Il numero degli stadi preimmaginali è vario: negli eterotteri ve ne sono 5 (2 di neanide e 3 di ninfa), negli omotteri possono essere da 3 a 7. Le uova vengono incollate (talora in gruppi ordinati) sulle piante o al corpo di animali mediante il secreto di ghiandole colleteriche, oppure inserite in tessuti vegetali con l'ovopositore (Masutti e Zangheri, 2001). Il

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loro regime alimentare è generalmente fitofago, ma esistono anche specie zoofaghe parassite e altre utili in quanto predatrici di altri insetti (Pollini, 2013).

Le specie fitofaghe si nutrono a spese di linfa e di succhi cellulari; l'immissione della saliva nella ferita, oltre a fornire enzimi digestivi, provoca l'alterazione nei tessuti del vegetale, come deformazioni degli organi attaccati, ipertrofie, e neoplasie (galle) (Masutti e Zangheri, 2001). A seguito di questi attacchi parecchie specie possono trasmettere batteri, protozoi e virus. Oltre ai danni menzionati, gli emitteri ne producono anche di varia gravità con l'ovopositore incidendo i rametti nei quali depongono le uova. Inoltre molti emitteri che emettono escrementi zuccherini favoriscono lo sviluppo delle fumaggini; altri provvisti di ghiandole odorifere conferiscono un odore disgustoso ai vegetali che frequentano (Masutti e Zangheri, 2001).

L'ordine si suddivide in due sottordini: Heteroptera e Homoptera. 2.1 Sottordine Heteroptera

Comprende circa 25.000 specie con capo piccolo, poco mobile prognato od ipognato (Pollini, 2013). Le antenne comprendono 1-5 articoli. Gli occhi sono composti, emisferici o reniformi; gli ocelli sono generalmente in numero di 2. Il rostro comprende in genere 3-4 articoli ed è inserito nella parte anteriore del capo per cui è presente la gola (Pollini, 2013) e non a contatto con le anche delle zampe del primo paio (Masutti e Zangheri, 2001). Le ali anteriori (quando normalmente sviluppate) sono trasformate in emielitre: presentano cioè la parte prossimale più o meno estesamente sclerificata e spesso colorata secondo vari disegni e la parte distale membranosa trasparente o uniformemente pigmentata. Allo stato di riposo le ali anteriori si estendono orizzontalmente lungo l'addome con le parti membranose sovrapposte e ricoprono completamente le ali posteriori, tutte membranose. L'addome può presentare un ovopositore rudimentale o sviluppato. Gli eterotteri sono prevalentemente fitofagi; essi comprendono anche specie zoofaghe, sia ematofaghe, sia predatrici; vi sono parecchie famiglie strettamente legate all'ambiente acquatico (Masutti e Zangheri, 2001). Il sottordine si divide in due sezioni:

 Sezione Cryptocerata

Include insetti con antenne brevi, composte di 1-4 segmenti, nascoste in una fossetta situata sotto o posteriormente agli occhi composti. Comprende specie acquatiche carnivore fra cui la famiglia Nepidae e Corixidae, che non rivestono nessun interesse agrario (Pollini, 2013).

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Comprende emitteri con antenne composte di 4-5 segmenti. Vi appartengono almeno una ventina di famiglie, alcune delle quali acquaiole (Gerridae) e altre terrestri, parte delle quali rivestono un significativo interesse agrario e forestale (Coreidae, Miridae, Pentatomidae) (Pollini, 2013).

2.2 Sottordine Homoptera

Comprende famiglie di aspetto molto eterogeneo, le caratteristiche che li distinguono dagli eterotteri sono il rostro inserito in posizione arretrata, a contatto con le anche delle zampe anteriori, e le ali anteriori e posteriori simili (Masutti e Zangheri, 2001), membranose, traslucide, talora leggermente più sclerificate (tegmine) (Pollini, 2013). Nella posizione di riposo sono tenute a tetto. Alcuni gruppi sono atteri o manifestano dimorfismo alare; in altri è atrofico l'apparato boccale (Masutti e Zangheri, 2001). Gli occhi sono composti, relativamente voluminosi oppure rudimentali e ridotti a soli tre ommatidi nelle forme attere degli afidi; gli ocelli sono generalmente presenti in numero di 3 (Pollini, 2013). Secondo le specie, le femmine sono provviste o prive di ovopositore e la riproduzione può essere anfigonica o partenogenetica, ovipara o vivipara. Gli omotteri sono tutti terrestri e fitofagi. Molte specie causano ingenti danni con la sottrazione di linfa, con l'iniezione di saliva tossica ed irritante, che provoca declorofillizzazioni, imbrunimenti, deformazioni, pseudogalle, galle, ed anche con le lesioni praticate mediante l'ovopositore. Tra gli omotteri vi sono i principali insetti vettori di virus fitopatogeni sia per via biologica che meccanica. Un ulteriore danno provocato da molte specie consiste nelle abbondanti emissioni di melata (Masutti e Zangheri, 2001).

Il sottordine si divide in due sezioni:  Sezione Auchenorrhyncha

Sono caratterizzati dal rostro, la cui base è anteriormente contigua alle anche delle zampe anteriori, da antenne brevi con un'arista terminale e da ali con numerose nervature (Masutti e Zangheri, 2001). Le zampe posteriori sono generalmente di tipo saltatorio; i tarsi comprendono 3 articoli (Pollini, 2013).

 Sezione Sternorrhyncha

Sono caratterizzati dalla base del rostro situata tra le anche anteriori (Masutti e Zangheri, 2001). Le antenne, generalmente ben sviluppate o atrofizzate in certi casi, sono sprovviste di filamento terminale e presentano 3-11 articoli (Pollini, 2013). Le ali, quando presenti, manifestano una venulazione assai semplice (Masutti e Zangheri, 2001). Le zampe hanno tarsi di 1-2 articoli (Pollini, 2013).

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2.2.1 Superfamiglia Aphidoidea

Raggruppa un considerevole numero di fitomizi viventi a spese delle piante più disparate e impropriamente chiamati "pidocchi delle piante". La loro taglia può oscillare da 0,5 a 8 mm, ma in genere si aggira intorno a 2-4 mm. Il capo è ben distinto dal torace. Le antenne sono composte di 3-6 articoli, inserite direttamente sulla fronte o su tubercoli frontali diritti, convergenti o divergenti. Gli occhi sono composti e posteriormente si trova un tubercolo oculare con 3 ommatidi. Nelle forme alate sono inoltre presenti tre ocelli disposti a triangolo. L'apparato boccale è costituito dal rostro, la cui lunghezza varia da una specie all'altra. Il torace porta due paia di ali, tenute chiuse a pagina di libro o a tetto nella posizione di riposo. Le nervature sono ridotte, ben visibili, talora infumate alle loro diramazioni. L'addome è generalmente fornito di cornicoli o sifoni di varia forma e lunghezza, di una codicola, anche questa di varia forma e in talune specie, di un processo sopracodicolare.

La riproduzione può essere anfigonica o partenogenetica. L'anfigonia ricorre generalmente alla fine del ciclo annuale e porta alla deposizione dell'uovo durevole destinato a superare avverse condizioni ambientali. Frequentissima è la riproduzione partenogenetica nella quale le femmine partoriscono una discendenza di forme attere o alate. Gli afidi possono svilupparsi su una sola pianta ospite, svolgendo in tal modo un ciclo monoico, oppure su due differenti ospiti (primari e secondari) nel quale caso si parla di ciclo eteroico o dioico (Pollini, 2013). Le infestazioni degli afidi sono accompagnate quasi sempre da produzione di melata, sulla quale trovano sviluppo i funghi della fumaggine. Le colonie possono essere frequentate dalle formiche, con reciproci vantaggi: gli afidi sono protetti da eventuali predatori dalla presenza delle formiche mentre quest'ultime si cibano della melata prodotta dagli afidi. Le punture operate dagli afidi possono causare deperimenti vegetativi, ingiallimenti, accartocciamenti fogliari, galle e pseudogalle. Ai danni diretti si aggiungono quelli indiretti conseguenti alla trasmissione di malattie da virus, che i fitomizi veicolano in maniera persistente e non (Pollini, 2013).

2.2.1.1 Famiglia Aphididae

Comprende numerosissime specie caratterizzate da antenne generalmente composte di 6 articoli (meno frequentemente 5 e raramente 4) munite di un processo terminale allungato e di rinari rotondi od ellittici. Le ali anteriori presentano la nervatura mediana che si dirama 1-2 volte. I sifoni sono lunghi o brevi, talora ingrossati e svasati, interessati o meno da una reticolatura poligonale limitata alla sola parte

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terminale o al tratto distale. La codicola è allungata, triangolare, digitiforme, ad elmetto, rotonda o più raramente largamente arrotondata. Vi appartengono specie viventi su un gran numero di piante: arboree, arbustive ed erbacee. Sono monoici, dioici, anolociclici e olociclici (Pollini, 2013).

2.2.1.2 Sottofamiglia Aphidinae

Raggruppa specie con codicola digitiforme, triangolare, ad elmetto o arrotondata. In quest'ultima non vi sono tuttavia più di 20 setole nelle forme adulte e non più di 8 nelle neanidi di prima età. Gli afidi con codicola arrotondata presentano il primo articolo dei tarsi munito al massimo di 4 setole. L'addome presenta stigmi regolarmente distanziati, con il primo tubercolo inserito nelle vicinanze degli stessi. Gli afidi colonizzano le diverse parti della piante, non la corteccia delle Salicacee se si escludono afidi del genere Cavariella che infestano i germogli dei salici (Pollini, 2013).



Aphis craccivora

Fig 1, Aphis craccivora Koch

Distribuzione geografica

L'afide, probabilmente di origine paleartica, è da ritenersi cosmopolita essendo diffuso in gran parte del mondo. In Italia è comune ovunque (Pollini, 2013).

Descrizione

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ciclo vitale è un tipico anolociclo, la scomparsa della generazione bisessuale è quindi definitiva (Dixon, 1985). Le femmine possono essere attere o alate (Johnson, 1965). L'alata virginopara è fondamentalmente di colore nero, lunga fra 1,4 e 2,4 mm, antenne con il III antennomero fornito di 4-7 sensilli secondari e di setole la cui lunghezza è pari alla metà del diametro del suddetto segmento. Addome con bande sclerificate trasversali interessanti tutti gli urotergiti. Sifoni neri, lunghi due volte o anche più la codicola che è di colore nero e fornita di 7 setole. L'attera virginopara ha corpo nero lucente, non ricoperto di secrezioni cerose di lunghezza fra 1,4 e 1,9 mm con sclerificazioni trasversali degli uriti I-VI fuse fra di loro tanto da formare un'ampia macchia dorsale, codicola di lunghezza pari a 4-9 dm quella dei sifoni; sifoni neri, visibilmente più lunghi della metà della distanza che li separa alla loro base (Pollini, 2013). Individui di femmine attere vengono prodotte in condizioni ottimali (sia dal punto di vista climatico che per l'abbondanza di cibo) mentre le specie alate vengono prodotte in condizioni avverse (Ofuya, 1997). E' una specie molto sensibile ai cambiamenti climatici e non sopporta i climi freddi o troppo caldi (Gutierrez et al., 1971).

Le ninfe, di forma arrotondata, sono anch'esse di colore nero o marrone scuro, ricoperte da cere; la specie si sviluppa in quattro età ninfali prima dell'adulta (Obopile e Ositile, 2010).

Biologia

L’afide svolge un anolociclo sulle diverse piante ospiti; solo in Germania e in India sarebbero state individuate anche le forme sessuate con maschio alato. La popolazione afidica raggiunge la massima densità durante il periodo primaverile per poi diminuire sensibilmente in estate e ridursi ulteriormente durante l’inverno (Pollini, 2013).

Piante ospiti e parti attaccate

La specie attacca un vasto gruppo di piante appartenenti a diverse famiglie, ma predilige le Leguminose. Si riscontra soprattutto su medica, Robinia pseudo-acacia L. e altre robinie, liquirizia, soia, arachide, fagiolo e pisello. Il fitomizo infesta anche il pittosporo, il cotone e, occasionalmente, persino gli agrumi (Pollini, 2013). Sull’erba medica le colonie si dispongono a manicotto sulla parte distale dello stelo e risultano dannose soprattutto nel ricaccio vegetativo dopo lo sfalcio che viene ostacolato. Sulla Robinia

pseudo-acacia e sulle altre robinie ornamentali attacca i germogli e l’asse delle infiorescenze deturpando

i grappoli fiorali e provocando rallentamenti vegetativi, soprattutto sulle piante giovani in vivaio. Il fitomizo è inoltre vettore di una trentina di virus, soprattutto non persistenti, che interessano fava, bietola, cucurbitacee e crucifere (Pollini, 2013). La specie risulta dannosa sia nelle forme giovanili che in quella

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adulta. Come per altri omotteri, il danno causato alle colture può essere sia diretto, dovuto alla sottrazione di linfa, sia indiretto, causato dalla sua attività di vettore di virus (Masutti e Zangheri, 2001).

Lotta

Per la lotta a questa specie sono risultati attivi diversi estratti di origine naturale tra cui estratti di

Azadirachta indica A. Juss (Sampidales: Meliaceae) e di Polygonum hydropiper L. (Caryophyllales:

Polygonaceae) (Das et al., 2008). Anche l'utilizzo di insetti entomofagi ha dato risultati interessanti. A.

craccivora è considerata un'ospite di molti imenotteri parassiti appartenenti alla sottofamiglia degli

Aphidiinae (imenotteri braconidi) (Rakhshani et al., 2005) tra cui Aphidius colemani Viereck (Takallozadeh, 2003). Tra i predatori si segnalano diversi appartenenti alla famiglia dei coccinellidi come ad esempio Cheilomenes lunata Fabricius (Ofuya, 1997), Cydonia vicina Mulsant (Ofuya, 1997 e Mandour, 2006), Cheilomenes sexmaculata Fabricius, Coccinella septempunctata, Coccinella

transversalis Fabricius, Propylea dissecta (Mulsant) (Mishra et al., 2005), H. axyridis (Ferran et al.,

2000) e Scymnus apetzi Mulsant (Pollini, 2013) ma anche predatori appartenenti ad altri gruppi come

Ischiodon scutellaris Fabricius (Diptera: Syrphidae) (Sarma et al., 1996) o Orius sauteri Poppius

(Hemiptera: Anthocoridae) (Wang et al., 2014). 2.2.2 Superfamiglia Coccoidea

Comprende specie le cui femmine sono sempre attere, sedentarie o poco mobili. Il loro corpo è talora coperto di cera oppure protetto da un follicolo o scudetto di varia forma inglobante le esuvie larvali o rivestito di piastre cerose. Gli occhi sono semplici. Le antenne comprendono fino a 11 articoli nelle specie mobili, mentre in quelle immobili o coperte da scudi protettivi sono tubercoliformi o ridotte a mammelloni. Il capo e il torace sono spesso fusi insieme formando in tal modo una regione (cefalotorace), talora più sviluppata della restante parte del corpo. L'addome comprende 8-9 segmenti. La cuticola può essere molle oppure più o meno sclerificata se impregnata di lacca e cera. I maschi presentano antenne con non più di 10 articoli, occhi composti e due ocelli, oppure solo ocelli. Le ali anteriori sono in genere regolarmente sviluppate e mostrano due nervature longitudinali (radiale e mediana), mentre quelle posteriori sono trasformate in monconi uncinati con funzione equilibratrice del volo. L'estremità caudale presenta lunghi filamenti cerosi. La riproduzione può essere anfigonica o partenogenetica. Le femmine possono essere ovipare oppure vivipare. Nelle specie ovipare le uova possono essere deposte sotto il follicolo protettivo, entro il proprio corpo che disseccato funziona da teca, oppure entro un ovisacco

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ceroso che rimane attaccato al corpo della femmina o che viene abbandonato (Pollini, 2013).

2.2.2.1 Famiglia Pseudococcidae

Vi sono rappresentate cocciniglie dal corpo ovale, piatto, carnoso, rivestito di cera farinosa e fornito in genere di raggi cerosi di varia lunghezza. Sono provviste di occhi e di antenne comprendenti generalmente 5-9 articoli; le zampe possono essere presenti o assenti. L'estremità caudale presenta due lobi anali più o meno sclerotizzati, forniti ventralmente di spine e setole. Ventralmente è visibile generalmente una cicatrice ventrale o circulus, nonchè un anello anale sclerotizzato fornito di setole che consentono l'allontanamento della melata. La riproduzione è anfigonica o, in alcune specie, partenogenetica. Lo sviluppo postembrionale viene completato attraverso 3 stadi neanidali nella femmina, mentre nel maschio dopo 2 stadi di neanide, uno di propupa e di pupa (Pollini, 2013). I maschi, per lo più alati, non dispongono di occhi, ma solo di ocelli (Masutti e Zangheri, 2001).

2.2.2.2 Sottofamiglia Pseudococcinae

Comprende specie epigee ed ipogee munite di zampe. Il corpo può essere ornato di raggi cerosi, più raramente ne è privo. Le femmine producono ovisacchi cerosi di colore candido ed emettono un'abbondante melata (Pollini, 2013).

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Planococcus ficus

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Distribuzione geografica

Questo pseudococcino è diffuso soprattutto nelle regioni meridionali della penisola, ma si riscontra anche in quelle settentrionali (Pollini, 2013).

Descrizione

Femmina con corpo grigio-rosato, ovale-allungato ricoperto di polvere cerosa di circa 3 mm di lunghezza. Il margine è fornito di 18 paia di corti raggi cerosi, dei quali i due anali sono leggermente più lunghi dei rimanenti. Il maschio di circa 2 mm di lunghezza è giallo-aranciato, con un solo paio di ali e due lunghi raggi cerosi caudali (Pollini, 2013).

Biologia

In Italia svolge dalle 3 alle 4 generazioni annue. Lo svernamento è affidato soprattutto alle femmine fecondate, anche se, in molti casi possono essere presenti sotto il ritidoma, nel periodo invernale, femmine con ovisacco e forme giovanili (Varner et al., 2015). Le forme svernanti immature raggiungono la maturità in primavera, quindi, essendo la specie anfigonica, gli individui dei due sessi si accoppiano per avviare la prima generazione dell’anno. Ogni femmina produce un ovisacco ceroso nel quale depone dalle 300 alle 750 uova, che schiudono dopo 6-10 giorni di incubazione (Pasqualini et al., 2010). Piante ospiti e parti attaccate

La cocciniglia attacca preferibilmente la vite e il fico. Le colonie infestano il ceppo, i rami, i tralci, i germogli e i grappoli. Sulla vite le infestazioni interessano sopratutto i vigneti trascurati, con eccessivo rigoglio vegetativo, nei quali l'ombreggiamento e i ristagni di umidità creano condizioni microambientali favorevoli allo sviluppo della cocciniglia. E' vettrice del "virus dell'accartocciamento fogliare della vite", della "maculatura del legno di Kober" e della "suberosi corticale" (Pollini, 2013).

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3. Coleoptera

I coleotteri sono l'ordine più vasto, non solo dell'intera classe degli insetti, ma addirittura del complesso dei viventi, ne esistono più di 350.000 specie di cui 12.000 sono presenti in Italia. Essi hanno colonizzato tutti i possibili ambienti della terra e d'acqua dolce del globo (Masutti e Zangheri, 2001). Le forme sono notevolmente diverse e anche la livrea è estremamente variabile, con colori e disegni di diversa tonalità e grandezza, opachi o con lucentezza metallica. Le dimensioni sono estremamente variabili potendo passare da 0,25 mm a oltre 100 mm fino a 30 cm (antenne comprese) (Pollini, 2013). Nonostante la notevole varietà conservano una struttura inconfondibile: la trasformazione delle ali anteriori in elitre (Masutti e Zangheri, 2001).

Negli adulti il capo, solo di rado libero, di regola anzi più o meno immerso e perfino infero è frequentemente prognato od ortognato e in vari casi metagnato. Le antenne, spesso di 11 articoli, hanno forme e proporzioni disparate. Gli occhi, quando presenti, sono più o meno sviluppati. Gli ocelli uno o due, non si riscontrano con particolare frequenza. L'apparato boccale, quando non sia involuto, dimostra una conformazione essenzialmente masticatoria. Del torace, il primo segmento è di norma il più sviluppato e l'unico dotato di una maggiore o minore mobilità. Meso- e meta- torace sono strettamente collegati: del loro complesso, dal dorso è visibile al più lo scutello, piccola porzione, in genere triangolare, pertinente al mesonoto. Il resto, durante il riposo o la deambulazione (talvolta anche in volo), è coperto della ali del primo paio, manifestantisi, lo si è detto, come elitre. Queste hanno consistenza varia, di solito coriacea, e ricoprono quasi sempre anche l'addome, in tutto o in parte; presso alcuni gruppi, per altro, appaiono straordinariamente brevi. Esse si incastrano, in taluni casi perfino stabilmente, lungo una linea dorsale mediana, detta 'sutura'. Le ali posteriori, quando presenti e non ridotte, sono membranose, lunghe e ripiegabili sotto le elitre, che per il volo si sollevano o consentono in altro modo la fuoriuscita delle ali metatoraciche, sole responsabili della locomozione aerea. Le zampe, robuste o gracili, hanno conformazione generalmente ambulatoria o cursoria. Spesso tuttavia le anteriori sono fossorie o altrimenti modificate; le posteriori non di rado fungono come organi natatori o saltatori. Tutte, in qualche caso, possono venire impiegate per la locomozione acquatica. L'addome, variamente conformato e sviluppato, è sessile e si compone di 10 uriti, il nono e di frequente anche l'ottavo sono interni all'addome apparente; il decimo, anale, è presente solo in alcuni gruppi, ove risulta assai ridotto. Il primo e a volte pure il secondo sternite si connettono intimamemente al metasterno. L'estremo tergite visibile fuoriesce di regola dall'estremità distale delle elitre e prende il nome di 'pigidio'. Gli organi della riproduzione sboccano all'esterno dietro il nono sternite, nei maschi, e in corrispondenza dello stesso,

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nelle femmine, che non dispongono in alcun caso noto di vero e proprio ovopositore, bensì, in molte specie, di strutture in pratica equivalenti e riferibili nel complesso a quelle convenzionalmente definite 'di sostituzione'. I coleotteri adulti secernano disparate sostanze in corrispondenza di zone ghiandolari diffuse o circoscritte. La riproduzione è generalmente anfigonica, di rado partenogenetica. L'oviparità costituisce la regola, l'ovoviparità e la viviparità sono poco comuni, la pedogenesi è sporadica. Normale è l'olometabolia; l'ipermetabolia è diffusa. Le uova, deposte isolate o a gruppi, sono spesso affidate alla protezione di un substrato e talora raccolte in ooteche. Le larve, raramente precedute da uno stadio di 'prolarva' sono oligopode o apode e possiedono un apparato boccale fondamentalmente masticatore, solo in qualche caso atto a perforare e a succhiare. La livrea non è appariscente. Il dermascheletro, a volte, irto di setole o processi o prominenze anche vistosi, è sclerificato o, all'opposto, molle; quasi sempre, però, la capsula cranica risulta consistente e robusta. Le antenne si compongono comunemente di 1-4 articoli; un numero superiore di questi è eccezionale. Gli ocelli, dove presenti, sono al massimo 6 per lato. L'addome è formato da 10 uriti; le specie il cui sviluppo non è strettamente vincolato ad un substrato dispongono di urogonfi e/o pigopodio. Tracheobranchie sono presenti in diverse larve di habitat acquatici. L'attività locomotoria a volte si avvale di aree ambulacrali. Lo sviluppo completo avviene attraverso diversi stadi evolutivi, in funzione della specie e delle condizioni ambientali, variabili da 3 a un massimo di 29 (Pollini, 2013).

Le pupe (evoiche, emioiche o anoiche) sono quasi sempre exaratae (Masutti e Zangheri, 2001). La durata della fase pupale varia da una specie all'altra e l'adulto che si forma attende in genere un periodo di maturazione per l'indurimento del tegumento prima di uscire all'esterno (Pollini, 2013).

Il dimorfismo sessuale è frequente; il polimorfismo unisessuale, sporadico (Masutti e Zangheri, 2001). I coleotteri sono zoofagi, fitofagi, saprofagi, necrofagi od anche onnivori. I fitofagi rientrano negli insetti più dannosi, sia per l'elevato numero di specie, sia per la frequente identità di dieta tra larve e adulti; essi sono il gruppo zoologico più nocivo all'economia forestale. Viceversa, molte specie predatrici risultano efficaci strumenti per il controllo biologico di altri insetti dannosi, e il ruolo delle specie con larve e adulti edafici nei processi di decomposizione del legno è cruciale per il buon funzionamento degli ecosistemi forestali (Pennacchio, 2014).

La sistematica moderna suddivide l'ordine in quattro sottordini:  Sottordine Adephaga

Gli adulti si riconoscono per la presenza di una cellula medio-cubitale definita da almeno una nervatura trasversa e nota come oblongum nell’ala metatoracica, per le suture noto-pleurali visibili nel protorace e

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per le coxe posteriori saldate al metasterno. Le larve sono per lo più oligopode campodeiformi; nel loro apparato boccale il labbro superiore è atrofico; di regola il nono urite porta urogonfi. Gli adefagi sono terrestri, acquaioli o acquatici e agiscono in prevalenza come predatori (Masutti e Zangheri, 2001).

 Sottordine Myxophaga

Nella nostra fauna è rappresentato da tre famiglie di coleotteri d’acqua. Gli Hydraenidae, numerosi nel territorio italiano, includono specie di notevole interesse ecologico e biogeografico (Masutti e Zangheri, 2001).

 Sottordine Archostemata

Vi appartengono coleotteri di conformazione arcaica e di nessuna importanza pratica (Masutti e Zangheri, 2001), appartenenti alle famiglie Micromalthidae e Cupedidae (Pollini, 2013).

 Sottordine Polyphaga

Gli adulti differiscono da quelli degli Adephaga e degli Archostemata essenzialmente per la mancanza, quasi senza eccezioni, di suture noto-pleurali nel protorace e per l’evidenza di 6 sterniti (III-VIII morfologici). Le larve sono oligopode o apode e hanno disparati aspetti; presso quelle dotate di zampe, il tarso è fuso con la tibia (Masutti e Zangheri, 2001).

3.1 Superfamiglia Cucujoidea

Appartiene al sottordine Polyphaga e comprende componenti notevolmente disformi di colore bruno lucente o coperti di tomentosità, oppure vivacemente colorati e con macchie rotonde. Le elitre sono regolarmente sviluppate oppure sono più corte dell'addome. Le antenne sono filiformi e gradatamente ingrossate distalmente, oppure sono apicalmente clavate (Pollini, 2013).

3.1.1 Famiglia Coccinellidae

Appartiene alla superfamiglia Cucujoidea e comprende circa 500 generi e oltre 4.000 specie (Pennacchio, 2014) di dimensioni variabili da 1,5 mm a 9 mm (Pollini, 2013), di forma ovale, convessa al dorso, o addirittura emisferica, dalle livree generalmente vivaci per il contrasto di tinte (nere, bianche, gialle, aranciate e rosse) tra i colori di fondo e le regolari maculature tipicamente riscontrabili in questi coleotteri (Masutti e Zangheri, 2001).

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Il capo è piccolo, infossato nel protorace e fornito di antenne corte e debolmente ingrossate a clava. Le zampe hanno i tarsi composti da 4 corti articoli, dei quali il II è bilobato e il III molto piccolo (Pollini, 2013).

L'addome è interamente coperto dalle elitre, le quali possono presentare la docciatura del margine. Le uova sono sub-ellittiche, con superficie sculturata o liscia e colorazione viva (bianchiccia, arancione, rossastra, rosso vinoso ecc.). Esse sono deposte singolarmente o in gruppi. Le larve sono di tipo campodeiforme, con il corpo piuttosto allungato, espanso, sub-ellittico, di dimensioni variabili da 1 a oltre 20 mm. Esse in alcuni gruppi hanno il corpo coperto di una sostanza biancastra, cerosa, in altri delle aree bene sclerotizzate (placche), tubercoli o processi allungati, semplici o ramificati e con una o più setole. Per molte specie di coccinellidi sono noti 4 stadi larvali. Le pupe sono libere o protette dall’ultima spoglia larvale. Lo svernamento avviene allo stadio di adulto nelle zone temperate; in quelle calde possono trovarsi durante l’inverno anche delle uova e delle pupe. In primavera gli adulti riprendono l’attività alimentare e riproduttiva. L’ovideposizione si verifica in genere in prossimità della preda. Le specie afidifaghe (Coccinellinae) depositano le uova in gruppi di 5-50. Gli Scimnini che attaccano afidi, invece, depongono le uova isolate tra le colonie della preda; in altre specie dello stesso gruppo, predatrici oofaghe soprattutto di pseudococcidi, le uova sono deposte sempre isolate tra quelle dell’ospite. Le larve si alimentano dello stesso tipo di cibo consumato dagli adulti; quelle neonate, poiché si spostano con difficoltà, vanno soggette in vari casi ad una notevole mortalità. L’impupamento avviene di norma in prossimità del luogo in cui si è alimentata la larva matura. In alcuni gruppi l’esuvia larvale resta fissata all’estremità caudale della pupa (Coccinellinae), mentre in altri essa assume l’aspetto di una sorta di pupario e si fende solo al dorso, longitudinalmente. Gli adulti neo-sfarfallati restano per qualche tempo nei luoghi in cui è avvenuto il loro sviluppo larvale, ma manifestano presto una notevole capacità di dispersione per la ricerca del cibo. Sono state osservate delle vere e proprie migrazioni. Il numero di generazioni annuali è variabile. Vi sono specie univoltine, alcune con un lungo periodo di quiescenza estivo-invernale o di diapausa, e altre polivoltine (Pennacchio, 2014).

La famiglia Coccinellidae comprende le sottofamiglie Coccinellinae (cui appartengono i generi

Harmonia e Propylea), Coccidulinae, Chilocorinae, Scymninae (cui appartengono i generi Scymnus e Cryptolaemus) ed Epilachninae (Pollini, 2013).

Alimentazione e lotta biologica

Nella grande maggioranza i coccinellidi sono zoofagi; diverse specie sono fitofaghe e si nutrono di foglie, di frutti, di polline, di miceli. Non sono infrequenti i casi di cannibalismo e di allotrofia, con passaggio,

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in quest’ultimo caso, dal regime fitofago a quello zoofago o viceversa (Masutti e Zangheri, 2001). Nel quadro del controllo naturale degli artropodi fitofagi e in quello particolare della lotta biologica, i coccinellidi svolgono un ruolo di primo piano.

In Europa circa il 50% delle specie sono predatrici di afidi, il 20% di cocciniglie e il resto, in proporzioni piuttosto omogenee, di psille, acari e funghi (Pennacchio, 2014).

Localizzazione prede

Negli stadi adulti la localizzazione delle prede avviene mediante stimoli chimici e visivi (Obata, 1997) mentre le larve si affidano a stimoli tattili con 'esplorazioni casuali' della superficie infestata (Ferran e Deconchat, 1992) e in parte a stimoli chimici (Jamal e Brown, 2001).

Ruolo degli alcaloidi come difesa chimica

I coccinellidi presentano composti chimici, alcaloidi che conferiscono loro una particolare colorazione (Bezzeridis et al., 2007) e un particolare "odore di tipo aposematico" (King e Meinwald, 1996), di conseguenza raramente vengono usati come risorsa alimentare da altri organismi (King e Meinwald, 1996). Questi composti chimici possono essere sintetizzati dall'insetto o assimilati durante l'alimentazione (King e Meinwald, 1996) e la loro concentrazione e tipologia varia all'interno delle diverse specie (King e Meinwald, 1996). Questi composti hanno un ruolo importante anche nei fenomeni dell'IGP, in quanto la loro presenza e la loro tossicità varia nelle diverse specie e nei vari stadi (Kajita et

al., 2010).

3.1.1.1 Sottofamiglia Scymninae

Sono coleotteri di piccole dimensioni che raramente raggiungono i 3 mm di lunghezza (Gorreau, 1947). Hanno forma ovale, convessa, subemisferica e un dorso pubescente (Viggiani, 1994). Le antenne, solitamente di piccole dimensioni (Viggiani, 1994), negli adulti di sesso femminile sono solitamente più lunghe (Gorreau, 1947).

In genere gli appartenenti a questa sottofamiglia sono afidifaghi ma esistono anche specie coccidifaghe (Hodek, 1973).

Le larve sono caratterizzate da un corpo ricoperto di cera che offre un'ottima difesa dalle formiche ma non risulta efficiente contro molte specie di coccinellidi (Völkl e Volhand, 1996).

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

Scymnus marginalis

Fig. 3, Scymnus marginalis (Rossi)

Distribuzione geografica

Presente in tutt'Italia, al nord solo in stazioni xerotermiche come elemento sporadico, comune invece nell'Italia centro-meridionali (Canepari, 1983).

Descrizione

Corpo ovale, stretto e convesso con capo rosso nel maschio con fascia nera nella parte basale della fronte, nella femmina nero con labbro superiore rosso. Pronoto nel maschio nero con angoli anteriori più o meno estesamente rossi, nella femmina completamente nero, talora rossastro agli angoli anteriori. Elitre nere con una grande macchia rosso-giallastra subtriangolare, al margine esterno di dimensioni variabili, che può occupare in casi estremi completamente le elitre, in tal modo queste vengono così ad essere rosso-giallastre con macchia basale comune nera, triangolare, prolungata lungo la sutura. Zampe rosse, più raramente brune con femori posteriori neri nel maschio, o con tutti i femori neri nella femmina. Lunghezza 2-3 mm (Canepari, 1983).

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Cryptolaemus montrouzieri

Fig. 4, Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant)

Distribuzione geografica

Di origine australiana, fu introdotta in California per combattere le cocciniglie farinose degli agrumi. In Italia è stata importata da Berlese nel 1908 ed è riuscita ad acclimatarsi in Liguria, Campania e Sicilia (Pollini, 2013).

Descrizione

Adulto di colore nerastro, tranne il protorace e la parte distale delle elitre, che sono di colore castano chiaro. Dimensioni: 5 mm di lunghezza. La larva è coperta di secrezioni cerose, formanti irregolari raggi e presenta una lunghezza di circa 5 mm (Pollini, 2013).

Biologia

Sverna allo stato adulto e in Sicilia riesce a compiere 5-6 generazioni all'anno (Pollini, 2013). L'attività riproduttiva riprende in primavera, allorquando la temperatura si eleva per diversi giorni al di sopra dei 20 °C e continua sino a novembre-dicembre (Pennacchio, 2014). Pur potendosi alimentare a spese di vari

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insetti, diverse cocciniglie, talvolta afidi e aleirodidi, il Cryptolaemus montrouzieri è un attivo predatore principalmente di pseudococcidi, come Planococcus citri e P. calceolariae. Ogni larva di crittolemo nel corso del suo sviluppo consumi in media 1450 uova o 650 neanidi di pseudococcidi (Pennacchio, 2014).

3.1.1.2 Sottofamiglia Coccinellinae

Comprende specie di medie e grandi dimensioni (superiori ad 1 cm), con il dorso glabro, antenne costituite da 11 articoli, mandibole con la regione dentale bifida o multidentata e con un dente basale, il clipeo normale e i tarsi criptotetrameti (Viggiani, 1994). Fanno parte di questa sottofamiglia numerose specie di interesse nel campo della lotta biologica. Comprende specie zoofaghe (Masutti e Zangheri, 2001), prevalentemente predatrici di afidi, anche se alcuni prediligono psille, aleurodidi, ditteri o imenotteri; spesso micetofaghe o pollinivore o glicifaghe per fenomeni di allotrofia secondaria (Masutti e Zangheri, 2001). Tutte le specie manifestano istinto cannibalistico (Viggiani, 1994).



Propylea quatuordecimpunctata

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Distribuzione geografica

E' presente in Europa, Asia minore, Asia orientale, Caucaso e Siberia; introdotta anche negli USA (Iablokoff-Khnzorian, 1982; Hemptinne, 1988; Pope, 1953; Porta, 1929).

Descrizione

Dimensioni dai 3,5 ai 5,2 mm. Il corpo è fortemente convesso, di forma ovale, leggermente quadrangolare, con la parte superiore nera a macchie gialle o gialla a macchie nere. Elitre con la sutura orlata di nero e ciascuna presenta sette macchie; pronoto giallo con sei macchie nere talvolta fuse assieme; la testa è gialla e presenta spesso due macchiette nere talvolta fuse insieme in una linea trasversale. Le antenne arrivano quasi alla base del protorace con l'ultimo articolo arrotondato obliquamente all'apice. Scutello nero. (Iablokoff-Khnzorian, 1982; Hemptinne, 1988; Pope, 1953; Porta, 1929). La larva è nera, lunga circa 5 mm con protorace bordato di giallo, un’ampia macchia gialla sui restanti segmenti del torace, una macchia gialla sul quarto segmento dell’addome e tacche bianco-azzurrognole sui lati dei segmenti addominali (Pollini, 2013).

Biologia

Vive su piante erbacee, più raro trovarla su cespugli e alberi. In Europa occidentale è comune sull'erba medica, patate e barbabietole. Si nutre di una vasta gamma di afidi e sverna nell'humus superficiale preferenzialmente sotto alberi e arbusti (Iablokoff-Khnzorian, 1982; Hemptinne, 1988; Pope, 1953; Porta, 1929). Compie 2-4 generazioni all’anno con diapausa estiva ed invernale (Pollini, 2013).

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3.1.1.3. Harmonia axyridis (Pallas) (Coccinella arlecchino, coccinella asiatica)

Fig. 6, Harmonia axyridis (Pallas), alcune delle differenti livree cromatiche dell’adulto

Descrizione

E' un coleottero coccinellide di origine asiatica (Kuznetsov, 1997) spesso conosciuto anche con il nome comune di coccinella asiatica multicolore (Koch, 2003). E' caratterizzata dall'esistenza di diverse forme cromatiche (Fig. 6) ed è nota per la sua elevata voracità e per la sua elevata polifagia (Koch, 2003). Viene segnalata, infatti, come predatrice di numerose specie di afidi (Hodek, 1996; Tedders e Schaefer, 1994; Yasumatsu e Watanabe, 1964), Psyllidae (Michaud 2001b, 2002a), Coccoidea (McClure, 1986; Yasumatsu e Watanabe, 1964), stadi immaturi di Chrysomelidae (Yasumatsu e Watanabe, 1964), Curculionidae (Kalaskar e Evans, 2001; Stuart et al., 2002), Lepidoptera (Koch et al., 2003; Hoogendoorn e Heimpel, 2003 in press; Shu e Yu, 1985), Tetranichidae (Lucas et al., 1997) e polline e nettare (Hukusima e Itoh, 1976; Lamana e Miller, 1996).

Il cannibalismo è un comportamento comune in questa specie (Osawa, 1989). L'adulto è lungo 4,9-8,2 mm e largo 4,0-6,6 mm in media (Kuznetsov, 1997). La colorazione e la maculatura sono altamente variabili (e.g., Korschefsky, 1932). Il capo può essere nero, giallo, o nero con macchie gialle (Kuznetsov, 1997; Sasaji, 1971). In generale, le elitre possono variare dal giallo-arancione al rosso con macchie nere

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da zero a diciannove, oppure possono essere nere con macchie rosse (Korschefsky, 1932). La variabilità fenotipica dei coccinellidi può dipendere da fattori genetici (Komai, 1956), ma anche dalla dieta larvale (Grill e Moore, 1998) e dalla temperatura di esposizione delle pupe (Sakai et al., 1974). Il polimorfismo della colorazione può anche mostrare variabilità stagionale all'interno dell'anno (Komai, 1956; Osawa e Nishida, 1992).

Le uova sono di forma ovale e lunghe 1,2 mm (El-Sebaey e El-Gantiry, 1999). Appena deposte, le uova, sono di colore giallo pallido e con il tempo virano a giallo intenso (El-Sebaey e El-Gantiry, 1999; He et

al., 1994). Approssimativamente 24 ore prima della schiusa, le uova diventano grigio-nere (El-Sebaey e

El-Gantiry, 1999; He et al., 1994). Le larve sono di colore nerastro con i lati dell’addome (tranne gli ultimi uriti) di colore aranciato e la parte laterale di ciascun segmento interessata da una tacca biancastra (Pollini, 2013). Sono ricoperte di tubercoli e spine (Adriaens et al., 2003) e vanno da 1,9 a 2,1 mm nella prima età a 7,5-10,7 mm nella quarta (Sasaji, 1977).

Biologia

Il ciclo olometabolico di H. axyridis è simile a quello di altri coccinellidi afidifaghi ed è composto da uovo, quattro età larvali, uno stadio pupale e uno da adulto (e.g. Hodek, 1973). Solitamente è considerata in tutto il mondo specie che compie due generazione l'anno (bivoltina) (Koch, 2003) anche se, in alcuni casi, sono state osservate fino a cinque generazione (Wang, 1986; Katsoyannos et al., 1997). Dal tardo autunno fino all'inverno inoltrato gli adulti di questa specie tendono a costruire aggregazioni nei siti di svernamento (Seo et al., 2008). Come altri membri della Sottofamiglia Coccinellinae, le pupe sono esposte, e l'esuvia della quarta età larvale rimane attaccata posteriormente alla pupa, dove essa è attaccata al substrato (Savoiskaya e Klausnitzer, 1973). La temperatura influenza sia il ritmo dello sviluppo sia il peso degli adulti. Le larve allevate ad alte temperature producono adulti più piccoli di larve allevate a temperature più basse (Kawauchi, 1979). Anche la dieta delle larva ha un impatto sul loro sviluppo. Hukusima e Ohwaki (1972) trovano che il tempo di sviluppo decresce con un aumento del consumo di afidi e che la specie di afide predato e la specie vegetale sulla quale vive ha effetti sul tempo di sviluppo larvale, longevità dell'adulto e fecondità (Hukusima e Kamei, 1970). Gli adulti tipicamente vivono da 30 a 90 giorni a seconda dalla temperatura (El-Sebaey e El-Gantiry, 1999; He et al., 1994; Soares et al., 2001).

Distribuzione geografica e uso in lotta biologica

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dell’Uzbekistan, Russia del sud, costa est del Pacifico, coste del Giappone, nonché Korea, Mongolia, Cina e Taiwan (Pollini, 2013). A oggi esemplari di H. axyridis possono essere trovati in Nord America (Chapin e Brou, 1991), Sud America (de Almeida e da Silva, 2002), Nord Africa (Brown et al., 2008) ed Europa (Brown et al., 2008). H. axyridis è stata a lungo impiegata come agente di controllo biologico per afidi e coccidi nel Nord America, dove fu introdotta per la prima volta nel 1916 e poi utilizzata in 14 Stati tra il 1964 e il 1982 (Gordon, 1985). Nonostante i numerosi e ripetuti rilasci, la specie sembra essersi insediata definitivamente negli Usa solo nel 1988 anno del rinvenimento di numerosi esemplari in Louisiana (Chapin and Brou, 1991). In Europa le prime introduzioni risalgono al 1964 e riguardano l'Ucraina (Katsoyannos et al., 1997) mentre in Europa occidentale la specie è stata impiegata come agente di controllo biologico in Francia nel 1982 e, successivamente, nelle isole Azzorre e in Portogallo (Katsoyannos et al., 1997). A partire dal 1995 il coccinellide è stato commercializzato da varie biofabbriche in Francia, Belgio e Olanda e rilasciato anche in altri paesi dell'Europa, sia in serra sia in pieno campo (Brown et al., 2008; Adriaens et al., 2003) anche se, il suo utilizzo è da sempre motivo di discussione per il forte impatto sulla biodiversità (Koch e Galvan, 2008). Dal 2002, si è diffusa molto rapidamente in numerosi Paesi europei come Belgio, Olanda, Lussemburgo, Regno Unito, Scandinavia, Germania, Francia, Polonia, Grecia, Spagna, Italia, Austria, Svizzera (Pollini, 2013). In Italia, adulti di

H. axyridis sono stati rilasciati negli anni 90 sia in serra, nel Nord Italia (Brown et al., 2008), sia in pieno

campo nella Maremma grossetana (Orlandini e Martellucci, 1997). Risale al 2006 il primo ritrovamento in Piemonte di H. axyridis in un ambiente naturale dell'area urbana di Torino (Burgio et al., 2008). Dal 2006 in poi, la sua presenza è stata segnalata praticamente in tutto il Nord Italia (Burgio et al., 2008) e in Toscana, nel senese (Canovai e Lucchi, 2011) e in alcuni vigneti del pisano (Canovai et al., 2014).

Ricerca e selezione della preda

H. axyridis sembra avere un'alta abilità nel localizzare le popolazioni degli afidi nello spazio e nel tempo

(Osawa, 2000; With et al., 2002). Le larve ricercano la preda attraverso movimenti casuali (Kawai, 1976) passando da una ricerca estensiva ad una intensiva dopo il contatto con la preda (Ettifouri e Ferran, 1993). Sempre secondo Kawai (1976), i movimenti della larva sono guidati da fototassi positiva e geotassi negativa. Contrariamente all'idea della ricerca casuale delle larve, i dati accumulati indicano che la vista e l'olfatto possono essere usati per la detenzione della preda negli adulti. Studi dimostrano che la maggior parte degli afidi sono consumati alla luce rispetto che al buio (Harmon et al., 1998) e che gli adulti mostrano maggiore percezione visiva rispetto alle larve e sono attratti dalle foglie verdi e dall'odore degli afidi a corta distanza (Obata, 1986b, Obata, 1997). Han e Chen (2000, 2002) hanno dimostrato che H.

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axyridis risponde ai composti volatili prodotti dagli afidi o da germogli di tè infestati. L'importanza degli

allomoni prodotti dalle piante infestate è stata confermata in seguito da Alhmedi et al. (2010). I parametri legati alla scelta della preda sono diversi: specie, dimensioni e qualità della preda, densità di individui e mobilità della preda (Provost et al., 2006). Quest'ultimo parametro implica sia la capacità di difendersi sia quella di fuggire. La selezione della preda dipende inoltre dalle dimensioni del predatore (anche se non sempre vero (Snyder et al. (2004)) e dalle necessità nutrizionali di quest'ultimo. Uno studio effettuato da Soares et al. (2004) dimostra che anche il sesso del predatore può incidere sulla scelta della preda: i maschi risultano più selettivi rispetto alle femmine. Il numero totale di afidi consumati attraverso gli stadi larvali vanno da 90 a 370 a seconda della specie di afide consumato (Hukusima e Kamei, 1970), aumentando attraverso i vari stadi (Hukusima e Kamei, 1970; Miura e Nishimura, 1980). Gli adulti tipicamente consumano giornalmente dai 15 ai 65 afidi (Hu et al., 1989; Hukusima e Kamei, 1970, Lou 1987; Lucas et al., 1997), con le femmine che consumano di più dei maschi (Hukusima e Kamei, 1970; Lucas et al., 1997).

Dinamiche di popolazione: cannibalismo

Il cannibalismo è un comportamento che può avere vantaggi evolutivi legati alla possibilità di procurarsi cibo e di ridurre la competizione per le riserve (Polis, 1981). E' difatti praticato in molte specie animali, incluse molte specie di coccinellidi (Fox, 1975). Il cannibalismo è uno dei più importanti fattori di mortalità in H. axyridis (Osawa, 1991) e gioca quindi un importante ruolo nelle sue dinamiche di popolazione (Osawa, 1993). Wagner et al., (1999) hanno dimostrato che il cannibalismo è ereditabile e che esiste variabilità attraverso le generazioni. E' comune sia per le larve che per le forme adulte (Osawa, 1989), e può avere come vittime larve, pupe e uova (Osawa, 1992) anche se generalmente la predazione delle uova e delle pupe ha probabilità di successo maggiori. Il cannibalismo può essere di due tipi: fraterno o meno (Fox, 1975; Hamilton, 1964). Negli insetti, tra cui i coccinellidi, è molto diffuso il cannibalismo delle uova (Joseph et al., 1999) e può essere fraterno o meno. L'intensità del cannibalismo fraterno su uova è indipendente dalla densità (Osawa, 1993) ed è considerato adattativo e dovuto all'aumento della massa e della sopravvivenza che esse conferiscono (Osawa, 1992; Snyder et al., 2000) ed è effettuato da larve proveniente da uova schiuse precocemente, ai danni di uova della stessa covata non ancora schiuse (Honek e Evans 2012), alcune delle quali però non sono feconde e vengono deposte dalla madre come fonte di cibo per le prime fasi. In alcune specie come Harmonia axyridis, la femmina depone volontariamente alcune uova non feconde per essere utilizzate come fonte energetica d'emergenza sia dalle larve che da lei stessa anche se, questo aspetto non è comunemente considerato un

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vero e proprio cannibalismo (Santi e Maini 2007). Il cannibalismo non fraterno su uova è dipendente dalla densità (Osawa, 1993) ed è molto intenso vicino alle colonie degli afidi (Osawa, 1989). Il cannibalismo su uova porta benefici di fitness alle coccinelle, compresa H. axyridis, come una taglia più grande, vantaggi competitivi durante l'accoppiamento, più alta fecondità, sviluppo più veloce e maturità più facili (Ueno et al., 1998; Osawa, 1992; Michaud e Grant, 2004). Il tempismo dell'ovideposizione e la distanza delle uova dalla più vicina colonia di afidi può influenzare l'intensità del cannibalismo non fraterno sullo stadio di uovo (Osawa, 1989). Il cannibalismo larvale invece aumenta in funzione della densità larvale conspecifica (Michaud, 2003a) ed è dimostrato fornire benefici nutrizionali quando altre prede sono scarse (Wagner et al., 1999), mancano di nutrienti, o sono tossiche (Snyder et al., 2000). Una caratteristica di H. axyridis è la capacità di effettuare il riconoscimento parentale, ed è meno probabile che cannibalizzi un fratello rispetto a un non fratello (Joseph et al., 1999; Michaud, 2003a). La mortalità larvale appare essere la chiave nelle dinamiche di popolazione di H. axyridis (Osawa, 1993) e assieme alla mortalità pupale dipendenti dalla densità (Osawa, 1993). Osawa (1992a) mostra che il cannibalismo su pupe decresce in funzione della distanza dalle colonie di afidi, è più intenso quando le larve sono impupate sulle piante che ospitano gli afidi preda e sembra essere dovuto ad una ricerca intensa del cannibale vicino alla stessa. Inoltre, Osawa (1992a) mostra che la dispersione pre-pupale dalle piante ospiti diminuisce le percentuali di cannibalismo da parte di larve conspecifiche.

Problemi legati alla sua introduzione:

Malgrado i benefici offerti come agente di controllo biologico in vari sistemi e località del mondo, H.

axyridis è anche conosciuta per i suoi impatti negativi (Koch e Galvan 2008). Gli aspetti negativi sono

classificati in tre categorie generali: impatti su artropodi non-target, impatti sulla produzione di frutta e impatti come invasori domestici.

- Intraguild predation in Harmonia axyridis

Fenomeno comune nei coccinellidi e in H. axyridis è l'intraguild predation (IGP). Essa si verifica quando una specie si nutre della specie contro cui compete nella predazione di un fitofago (Pell et al., 2008). L'IGP può essere simmetrica, se entrambi i soggetti si predano fra loro, o asimmetrica, nel caso in cui solo uno dei due predi l'altro (Polis et al., 1989). Lo studio della simmetria dell'IGP è molto importante quando si devono introdurre nuove specie aliene all'interno di un ecosistema. Per quanto riguarda H.

axyridis, l'IGP è asimmetrica grazie al numero di attacchi che porta a segno, alla sua capacità di fuggire

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dimensioni e alla sua voracità (Pell et al., 2008). L'IGP difatti, è stata esaminata come un meccanismo che conduce H. axyridis alla sostituzione delle specie native in quanto appare essere il predatore migliore nell'insieme degli insetti afidifagi (Koch, 2003). Numerosi studi indicano che H. axyridis può effettivamente utilizzare altri membri afidifaghi come fonte di cibo e che, in molti casi, possiede una più alta abilità rispetto ad essi ad usare eterospecifici come fonte di cibo (Koch, 2003). L'intensità della predazione di H. axyridis su gli altri membri afidifaghi appare inversamente proporzionale alla densità degli afidi (Burgio et al., 2002; Hironori e Katsuhiro, 1997). Come menzionato da Yasuda et al. (2004), l'intraguild predation porta a benefici nutrizionali diretti e a benefici indiretti attraverso la riduzione della competizione (Dixon, 2000). Esistono infatti studi che dimostrano la sua elevata attività predatoria, sopratutto nell'ultima età larvale, nei confronti di altri coccinellidi tra cui A. bipunctata (L.), Adalia

decempunctata (L.), A. obliterata, Calvia decemguttata (L.), C. quatuordecimguttata, C. septempunctata, Hippodamia variegata, Oenopia conglobata (L.) e Propylea quatuodecimpunctata (L.)

(Katsanis et al., 2013). H. axyridis inoltre preda anche molte altre specie appartenenti ad ordini diversi come ad esempio Hyaliodes vitripennis (Say) (eterottero miride) (Provost et al., 2006), Episyrphus

balteatus De Geer (dittero sirfide) (Ingels e De Clercq, 2011) e Crysoperla carnea Stephens (neurottero

crisopide) (Phoofolo e Obrycki, 1998). A causa quindi della sua elevata attività predatoria, in molte zone dove l'insetto è stato introdotto si sono verificati crolli della biodiversità fra gli entomofagi (Grez et al., 2016; Pell et al., 2008) rivelando quanto questa specie risulti dannosa anche nei confronti di specie indigene di coccinelle (Pollini, 2013).

- Impatto come invasori domestici

H. axyridis è un primo esempio di agente di controllo biologico diventato un disturbo per gli uomini

(Koch, 2003). All'inizio dell'autunno gli adulti effettuano imponenti migrazioni dai siti di alimentazione a quelli di svernamento (Obata, 1986a) penetrando spesso negli edifici (Kidd et al., 1995). La presenza di H. axyridis negli edifici ha messo in evidenza come i fenomeni di fuoriuscita di emolinfa dalle articolazioni femorotibiali (autoemorrea) provochino, all'esterno delle abitazioni delle macchie sulle pareti o sulle superfici esposte e, all'interno delle stesse, danni a tendaggi, arredi e vestiti riposti nei mobili, dentro i quali gli adulti tendono a rifugiarsi arrecando disagio agli inquilini (Dutto, 2010). Inoltre,

H. axyridis può occasionalmente mordere l'uomo (Kuznetsov, 1997; Kovach, 2004). Per di più, non sono

esclusi problemi di carattere sanitario perché l'emolinfa contiene sostanze quali gli allergenici Hara 1 e

Hara 2 che, entrando in contatto con le persone, possono causare rinocongiuntiviti, asma e orticaria

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- Impatto sulla produzione della frutta: alimentazione su frutti e loro contaminazione

H. axyridis è stata segnalata anche come un potenziale pest nella produzione e processo a carico della

frutta (Koch, 2003). E' stato ipotizzato da Koch e Galvan (2008) che H. axyridis si nutra di sostanze zuccherine emesse da grappoli di uva o altri frutti danneggiati da diversi agenti in autunno per costruire le riserve per l'inverno. Conseguenza di questo comportamento è l'insorgenza di un problema particolarmente importante nella viticoltura per la tendenza di H. axyridis di rifugiarsi all'interno di grappoli grossi e compatti in prossimità della vendemmia. Numerosi esemplari infatti possono ritrovarsi nel mosto nei tini di vinificazione e causare alterazioni del prodotto finito per la liberazione in questo delle metossipirazine, sostanze aromatiche sgradevoli e nauseabonde presenti nell'emolinfa (Ejbich, 2003; Ratcliffe, 2002; Dutto, 2010).

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4. Materiali e metodi

Per lo svolgimento della tesi sono state utilizzate quattro specie di coccinelle Harmonia axyridis (Pallas) come predatore e Scymnus marginalis (Rossi), Propylea quatuordecimpunctata (Linnaeus),

Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant) come preda alternativa, nonchè una specie di afide, Aphis craccivora (Koch) e una di cocciniglia, Planococcus ficus (Signoret). Tutte le specie elencate sono state

allevate presso i laboratori dell'Università di Pisa.  Aphis craccivora (Koch)

A. craccivora è stata allevata su plantule di Vicia fabae L.. Gli ospiti vegetali sono stati seminati per tre

volte a settimana in 10 vaschette rettangolari di materiale plastico contenenti terriccio. In ogni vaschetta venivano seminati 8 semi. Il trasferimento degli afidi si è effettuato ricorrendo al taglio di parti di plantule già infestate successivamente poste a diretto contatto con il getto da infestare. Una volta infestati i nuovi getti, la parte recisa appassita veniva rimossa. La dimensione ottimale del getto da infestare era di circa 1-1,5 cm. Questa specie veniva allevata come substrato alimentare nei confronti delle coccinelle,

Harmonia axyridis (Pallas), Scymnus marginalis (Rossi) e Propylea quatuordecimpunctata (Linnaeus).

 Harmonia axyridis (Pallas), Scymnus marginalis (Rossi) e Propylea quatuordecimpunctata (Linnaeus)

Sono stati allevati all'interno di gabbie cilindriche di plexiglass (diametro 25 cm, lunghezza 35 cm), chiuse nell'estremità anteriore da una rete a maglia fine e posteriormente da un sacchetto di plastica nero o trasparente, utilizzando come ospite A. craccivora. Le vaschette di plantule infestate dall'afide venivano fornite settimanalmente e lasciate nelle gabbie per circa tre settimane consentendo così, da parte delle coccinelle, la deposizione delle uova, la loro maturazione e la nascita delle larve.

 Planococcus ficus (Signoret)

E' stato allevato su germogli di patata all'interno di gabbie a cupola di materiale plastico mantenute in ombra. Le patate già dotate di germoglio venivano fornite settimanalmente alla cocciniglia e una volta infestate da questa venivano fornite come alimento al coccinellide, Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant).

 Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant)

E' stato allevato su patate infestate da Planococcus ficus fornite settimanalmente all'interno di una gabbia a cupola di materiale plastico mantenuta in piena luce.

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4.1 Osservazioni sulla prey choice

Le osservazioni sono state effettuate utilizzando un'arena entomologica composta da una lastra di plexiglass in cui erano presenti due piazze periferiche dal diametro di 4 cm collegate ad una piazza centrale, di pari dimensione, da due vie della lunghezza di 1 cm. L'attività predatoria di Harmonia

axyridis allo stadio larvale è stata misurata tramite il confronto tra la predazione esercitata nei confronti

di A. craccivora con quella effettuata nei confronti delle forme larvali di tre specie diverse: S. marginalis,

P. quatuordecimpunctata, C. montrouzieri. Per lo stadio adulto il confronto è stato svolto tra la

predazione esercitata nei confronti di A. craccivora e le forme larvali di S. marginalis e P.

quatuordecimpunctata. Nei cinque casi (2 per l'adulto e 3 per le larve) oltre ad una valutazione numerica

della prey choice mediante il conteggio delle prede scelte è stato fatto anche un confronto sui tempi di scelta e sulla percentuale di successi. L'esperimento ha avuto come protagonisti sia le larve del coccinellide che gli adulti in modo da poter effettuare un confronto nelle due diverse fasi. Tutti gli esemplari testati, prima dell'esperimento, sono stati isolati e lasciati a digiuno per 24 h. L'esemplare di

H. axyridis (larva o adulto) veniva delicatamente posta nella piazza di centro e in una delle due piazze

periferiche veniva inserito l'ospite di cui si voleva misurare la scelta mentre nell'altra piazza venivano messi gli afidi in un numero il cui peso totale fosse pari, all'incirca, a quello della larva dell'altra specie (5-6 per S. marginalis, 5-6 per P. quatuordecimpunctata; 6-7 C. montrouzieri). Il predatore veniva lasciato all'interno dell'arena per 10 minuti, se dopo questo tempo non venivano effettuate scelte questo veniva scartato. Il contenuto delle piazze periferiche, nel caso in cui il contenuto non fosse stato oggetto di predazione, veniva cambiato ogni due osservazioni. Dopo ogni osservazione l'arena veniva lavata con acqua e sapone neutro. L'esperimento è stato ripetuto per 15 volte per ciascuna dei cinque tipi di osservazione. Durante l'esperimento si è misurata la scelta della preda e il tempo che impiegava per fare la stessa. Si sono inoltre, osservati alcuni comportamenti di H. axyridis durante la predazione.

4.2 Analisi statistica

In tutti i choice tests, i dati concernenti il tempo di localizzazione della preda sono stati analizzati per valutare l'effetto del tipo di preda testata nelle varie combinazioni utilizzando l'analisi ANOVA seguita dal test Tukey's HSD, con un valore soglia di P=0.05. Infine, i dati relativi al numero di prede consumate nelle varie combinazioni testate sono stati analizzati utilizzando il test del chi-quadro con correzione di Yates per i piccoli campioni.