1.1 La navigazione del colombo viaggiatore
Il colombo viaggiatore (Columba livia) è stato oggetto di numerosi studi sulle strategie di apprendimento spaziale, sui meccanismi navigazionali e di orientamento e sul ruolo della formazione ippocampale in questi processi.
Il colombo, nonostante sia allevato in cattività, consente di essere studiato in condizioni semi-naturali, è facilmente addestrabile e ha discrete capacità di elaborazione visiva e spaziale. Queste caratteristiche, unite alla sua straordinaria capacità di navigazione (da intendersi come l’insieme dei processi che consentono uno spostamento efficiente da una qualsiasi posizione dello spazio ad una destinazione specifica conosciuta, che non è a contatto sensoriale al momento della partenza) non solo da luoghi noti, ma anche da aree distanti e sconosciute fanno di esso un ottimo modello sperimentale.
I meccanismi che permettono a un soggetto di compensare un
dislocamento sono quello di mappa, che permette di stabilire la
propria posizione rispetto all’obiettivo, e quello di bussola che
consente di individuare la direzione da prendere per raggiungerlo (Kramer 1959).
E’ stato dimostrato che la mappa navigazionale del colombo è basata su informazioni di tipo olfattivo (Papi 1990; Roper 1999;
Wallraff 2005) apprese durante il periodo giovanile nell’area di casa. Infatti i colombi sono in grado di associare gli odori portati dai venti e le direzioni da cui i venti spirano (Baldaccini et al. 1975;
Ioalè et al. 1978; Ioalè et al. 1990), costruendo in questo modo una mappa olfattiva di una vasta area circostante. L’apprendimento della mappa avviene anche in colombi allevati in voliera, purché sia pervia ai venti (Wallraff 1966; Wallraff 1970; Gagliardo et al.
2001a; Odetti et al. 2003). Pertanto le condizioni necessarie per l’apprendimento della mappa navigazionale olfattiva sono sia l’integrità dall’apparato olfattivo che l’uso del meccanismo bussolare che consente di determinare le direzioni dei venti. I piccioni dislocati sono in grado di riconoscere gli odori prevalenti del luogo di rilascio e di ricordarsi la direzione da cui provenivano alla colombaia. In tal modo possono stabilire la direzione del dislocamento e orientarsi di conseguenza.
Le bussole biologiche note nel colombo sono la bussola solare
(Schmidt-Koenig 1961) e, in condizioni di cielo coperto, la bussola
magnetica (Keeton 1971). Esse sono utili sia per l’apprendimento
della mappa, sia per determinare la direzione di casa e per mantenerla durante tutto il percorso di homing.
Nel caso in cui i colombi siano rilasciati da luoghi conosciuti, essi utilizzano una mappa di tipo topografico basata su elementi del paesaggio (landmarks) memorizzati durante precedenti voli di homing. Infatti i colombi anosmatici perdono la capacità di tornare alla colombaia da luoghi sconosciuti (Papi et al. 1971; Wallraff 1996; Gagliardo et al. 2006), ma hanno ottime prestazioni di homing se rilasciati in aree familiari (Benvenuti et al. 1973;
Wallraff et al. 1989; Wallraff & Neumann 1989; Gagliardo et al.
2001b). Pertanto la mappa olfattiva diventa un meccanismo ridondante per lo homing in aree familiari (Bingman & Able 2002).
Un colombo che naviga in un’area familiare sulla base dei riferimenti visivi del paesaggio può in teoria adottare due differenti strategie. Infatti il colombo può utilizzare le caratteristiche del paesaggio familiare per richiamare alla memoria una direzione bussolare associata ad esso: questa strategia è quindi basata su un meccanismo di “mappa e bussola”. Alternativamente il colombo può adottare una strategia di pilotaggio orientandosi sulla base delle relazioni spaziali dei landmarks familiari memorizzate durante i voli precedenti (Able 1996; Bingman & Able 2002; Holland 2003).
Tra le due strategie i colombi tendono ad utilizzare maggiormente
quella bussolare, benché tengano anche in considerazione le relazioni spaziali tra i punti di riferimento del paesaggio.
Rilasciando da luoghi familiari colombi preventivamente sottoposti a sfasamento dell’orologio interno, è possibile mettere in conflitto le due strategie (Gagliardo et al. 2005a). L’entità della deviazione osservata nell’orientamento iniziale rivela la strategia dominante:
più grande è la deviazione e maggiore è stata l’influenza del meccanismo bussolare rispetto alle informazioni topografiche (Füller et al. 1983; Luschi & Dall'Antonia 1993; Gagliardo et al.
1999; Bonadonna et al. 2000).
Come già precedentemente esposto, la bussola solare è il principale riferimento direzionale per i colombi. Essa viene utilizzata sia nell’apprendimento della mappa olfattiva, per associare gli odori alle direzioni dei venti che li trasportano nell’area di casa (Ioalè et al . 1990), sia sul luogo di rilascio per orientarsi una volta stabilita la propria posizione in relazione alla colombaia, grazie al meccanismo di mappa.
L’uso della bussola solare implica l’esistenza di un orologio interno:
infatti, solo conoscendo l’ora del giorno e l’azimut del sole in quel
momento, un soggetto è in grado di disporre di un riferimento
direzionale stabile. Ad esempio, un soggetto che all’alba voglia
dirigersi verso ovest dovrà regolare il proprio orientamento di circa
180° rispetto alla pozione del sole che si trova ad est; a mezzogiorno invece, quando il sole (nel nostro emisfero) è a sud, per andare verso ovest è necessario compiere un angolo di circa 90° in senso orario.
L’esistenza della bussola solare cronometrica negli Uccelli è stata dimostrata grazie ad esperimenti di sfasamento del fotoperiodo o clock-shift (Kramer 1953; Schmidt-Koenig 1961). Questa procedura è stata in seguito applicata in studi sulle strategie di apprendimento ed orientamento spaziale in vari contesti sperimentali negli Uccelli (Wiltschko & Balda 1989; Chappell &
Guilford 1995).
In particolare, i colombi vengono tenuti in una stanza con luce
artificiale per almeno sei giorni, con ritmo luce-buio sfasato
(anticipato o posticipato) rispetto a quello naturale. Per orientarsi
dal luogo del rilascio e tornare alla voliera, il colombo fa riferimento
all’ora soggettiva (anticipata o posticipata rispetto a quella
naturale) e devia dalla direzione attesa di un angolo pari alla
differenza tra l’azimut solare reale e quello calcolato in base all’ora
del proprio orologio interno, non tenendo conto invece dell’altezza
del sole sull’orizzonte. Il funzionamento della bussola solare e
l’effetto dello sfasamento dell’orologio interno sono schematizzati in
Figura 1.
E’ stato dimostrato, sia nel caso dello homing che nella risoluzione
di compiti spaziali in arene, che gli Uccelli tendono ad orientarsi
utilizzando la bussola solare e che, sebbene imparino le relazioni
tra i riferimenti topografici del paesaggio o tra riferimenti locali
presenti nei vari apparati sperimentali, essi tendono a trascurare
tali elementi in favore delle informazioni direzionali solari (Wallraff
et al . 1999; Holland 2003). Infatti i colombi imparano a localizzare
una ricompensa in cibo in un’arena ottagonale posta all’aperto e
provvista di riferimenti visivi interni, sia memorizzandone la
direzione bussolare solare che memorizzando i segnali visivi che
contrassegnano ciascun settore dell’arena. Tramite precedenti
esperimenti si è potuto dimostrare che esiste una gerarchia tra
questi due tipi di meccanismi: quando le informazioni date dai
segnali visivi interni all’arena e le informazioni direzionali vengono
messe in conflitto, i colombi tendono ad affidarsi in modo
predominante alle informazioni bussolari solari (Chappell & Guilford
1995; Gagliardo et al. 1996; Gagliardo et al. 2005b).
1.2 Ruolo della formazione ippocampale nella cognizione spaziale
La formazione ippocampale è la struttura telencefalica più studiata per quanto riguarda l’organizzazione del comportamento spaziale negli Uccelli e nei Mammiferi (O'Keefe & Nadel 1978; Morris et al.
1982; Clayton & Lee 1998; Bingman et al. 2005).
E’ stato sperimentalmente dimostrato che lesioni alla formazione ippocampale deteriorano le capacità cognitive di tipo spaziale in molti contesti, come ad esempio compiti di memoria spaziale in labirinti radiali ad otto braccia (Olton et al. 1979) e vasche di Morris (Morris et al. 1982) nei roditori; recupero dei semi in uccelli che fanno incetta di cibo (Krushinskaya 1966; Sherry & Vaccarino 1989); capacità di orientarsi sulla base di riferimenti topografici familiari (Bingman & Able 2002; Bingman et al. 2005) nel colombo viaggiatore. Anche nei rettili è stato dimostrato che lesioni alla corteccia mediale, che sembra essere l’omologo della formazione ippocampale dei mammiferi, producono un deterioramento delle prestazioni spaziali (Lopez et al. 2003)
Il colombo viaggiatore rappresenta un modello sperimentale
importante nello studio del ruolo dell’ippocampo nel
comportamento spaziale, grazie al fatto che in questa specie è
possibile osservare gli effetti delle lesioni ippocampali sia nel comportamento di homing (condizioni naturali), in arene all’aperto (condizioni seminaturali) e in vari apparati di condizionamento (condizioni controllate in laboratorio).
Esperimenti di homing del colombo viaggiatore hanno messo in evidenza che le lesioni all’ippocampo producono un deterioramento delle prestazioni di orientamento quando i colombi possono affidarsi esclusivamente alle informazioni topografiche familiari acquisite prima della lesione per tornare alla colombaia (Bingman et al . 1987), ovvero quando vengono rilasciati in condizioni di anosmia da luoghi visitati prima della manipolazione chirurgica. Gli effetti osservati suggeriscono che la lesione ippocampale interferisce anche con la ritenzione delle informazioni apprese. E’
stato anche osservato che i colombi lesi all’ippocampo hanno difficoltà ad orientarsi nelle vicinanze di casa (Bingman et al. 1984;
Bingman & Mench 1990), ovvero nell’ultima fase del processo di homing, dove i colombi vengono guidati dalle relazioni spaziali dei riferimenti visivi topografici per localizzare la colombaia (local navigation) (Gagliardo et al. 2007).
Esperimenti di “cue conflict” in cui le informazioni topografiche
vengono messe in conflitto con quelle bussolari, sfasando l’orologio
interno dei soggetti sperimentali, hanno chiaramente mostrato che
i colombi lesi all’ippocampo e rilasciati in luoghi familiari non sono capaci di correggere la direzione erronea indicata dal meccanismo di bussola solare sulla base dei riferimenti topografici (Gagliardo et al . 1999). Ovvero la lesione all’ippocampo impedisce ai colombi di attuare una strategia di vero pilotaggio e di inquadrare gli elementi del paesaggio in una cornice spaziale, anche se essi sono in grado di riconoscere il luogo di rilascio e di richiamare alla memoria la direzione bussolare che indica la direzione di casa.
La situazione risulta più complessa se andiamo ad analizzare il
ruolo della formazione ippocampale nel meccanismo di mappa
navigazionale. I colombi che hanno già sviluppato una mappa
navigazionale e vengono sottoposti a lesione dell’ippocampo, pur
mostrando tempi di homing più lunghi rispetto ai colombi intatti,
sono capaci di orientarsi verso casa da luoghi familiari e non
familiari, rivelando così la loro capacità di usare la mappa
navigazionale basata sugli odori (Bingman et al. 1984). Mentre
l’ippocampo non sembra essere coinvolto nella fase operativa della
mappa navigazionale olfattiva, studi successivi hanno mostrato che
svolge un ruolo fondamentale nella fase di apprendimento della
mappa, sia in individui giovani che apprendono una mappa ex
novo , che in adulti che devono imparare una nuova mappa, se
vengono alloggiati in una colombaia lontana da quella di origine (Bingman et al. 1990; Bingman & Yates 1992).
E’ stato chiarito che la formazione ippocampale risulta necessaria per la formazione della mappa di tipo olfattivo solamente quando i soggetti non hanno la possibilità di compiere voli liberi durante l’apprendimento della mappa. Infatti è stato osservato che le lesioni all’ippocampo impediscono l’apprendimento della mappa navigazionale solamente nel caso in cui i colombi vengano tenuti confinati in voliera dopo aver subito il trattamento chirurgico fino ai rilasci sperimentali (Bingman et al. 1990; Bingman & Yates 1992;
Ioalè et al. 2000).
Bingman ha ipotizzato che l’incapacità dei colombi lesi di elaborare una mappa navigazionale in condizioni confinate fosse dovuto a un deterioramento delle capacità di apprendimento spaziale mediato dalla bussola solare. I colombi confinati in voliera e lesi all’ippocampo non sarebbero capaci di associare gli odori portati dai venti con le direzioni di provenienza dei venti stessi. A sostegno di questa ipotesi è stato osservato che colombi lesi all’ippocampo non sono in grado di imparare a localizzare il cibo in un’arena ottagonale posta all’aperto, se hanno come riferimento solamente le informazioni di tipo bussolare solare (Bingman & Jones 1994a).
C’è comunque da considerare il fatto che colombi lesi sono capaci
di imparare a localizzare il cibo se hanno a disposizione altri riferimenti oltre che quelli bussolari come, ad esempio, segnali visivi posti sulle pareti dell’arena (Gagliardo et al. 1996), oppure se il cibo si trova sempre in un angolo fisso con il sole (Bingman &
Jones 1994a; Bingman et al. 1995). In entrambi i casi non si tratta di risolvere un compito di tipo spaziale, ma semplicemente di attuare un’associazione di tipo visivo. A tal proposito va considerato che il sole ha una doppia valenza: sia come riferimento fisso, sia come parte integrante di un meccanismo bussolare; il secondo caso implica il coinvolgimento dell’orologio interno.
E’ di estrema importanza considerare che i colombi che hanno subito l’intervento chirurgico all’ippocampo hanno difficoltà a usare la bussola solare soltanto in un contesto di apprendimento spaziale in condizioni confinate, e non nell’orientamento durante voli di homing (Bingman et al. 1996; Gagliardo et al. 1999).
Gli esperimenti di localizzazione del cibo in arene all’aperto hanno
messo in evidenza il ruolo critico dell’ippocampo, e per la precisione
dell’ippocampo sinistro (Gagliardo et al . 2005b),
nell’apprendimento spaziale in condizioni confinate mediato dalla
bussola solare (Bingman & Jones 1994a; Gagliardo et al. 1996),
tuttavia fino ad oggi non è stato verificato il ruolo dell’ippocampo
nella ritenzione delle informazioni apprese in questo contesto
sperimentale. Il presente lavoro di tesi si propone di osservare gli
effetti della lesione ippocampale nelle prestazioni di colombi che
hanno imparato a localizzare il cibo in un’arena ottagonale
provvista di contrassegni visivi posta all’aperto. I colombi saggiati
avevano imparato a risolvere il compito di localizzazione del cibo
avendo a disposizione sia informazioni bussolari solari che visive
costituite dai contrassegni identificativi di ciascun settore. Il test di
clock-shift e il test di cue-shift eseguiti dopo la lesione ippocampale
hanno lo scopo di mettere in evidenza quale dei due tipi di
informazioni viene ritenuta dopo la lesione.
Esempio 1
Il colombo per dirigersi verso casa (nord) alle ore 18:00 compie un angolo di 90° in senso orario rispetto alla posizione del sole (ovest).
Orologio interno del colombo anticipato di sei ore: alle ore 12:00 (ore 18 soggettive) esso, per dirigersi verso casa, compie un angolo di 90° in senso orario rispetto alla posizione del sole (sud), per cui devia di 90° in senso antiorario rispetto alla posizione di casa.
Esempio 2
Il colombo per dirigersi verso casa (nord) alle ore 06:00 compie un angolo di 90° in senso antiorario rispetto alla posizione del sole (est).
Orologio interno del colombo posticipato di sei ore: alle ore 12:00 (ore 06:00 soggettive) esso, per dirigersi verso casa, compie un angolo di 90° in senso antiorario rispetto alla posizione del sole (sud), per cui devia di 90° in senso orario rispetto alla posizione di casa.
