LIETUVOS SVEIKATOS MOKSLŲ UNIVERSITETAS
VETERINARIJOS AKADEMIJA
Veterinarijos fakultetas
Olga Nojevaja
Rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimo helmintais
sezoniniai pokyčiai
Seasonal changes in helminth infection in red foxes
(Vulpes vulpes)
Veterinarinės medicinos vientisųjų studijų
MAGISTRO BAIGIAMASIS DARBAS
Darbo vadovas: doc. dr. Mindaugas Šarkūnas
DARBAS ATLIKTAS UŽKREČIAMŲJŲ LIGŲ KATEDROJE PATVIRTINIMAS APIE ATLIKTO DARBO SAVARANKIŠKUMĄ
Patvirtinu, kad įteikiamas magistro baigiamasis darbas „Rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimo helmintais sezoniniai pokyčiai”.
1. Yra atliktas mano paties (pačios).
2. Nebuvo naudotas kitame universitete Lietuvoje ir užsienyje.
3. Nenaudojau šaltinių, kurie nėra nurodyti darbe, ir pateikiu visą naudotos literatūros sąrašą. Olga Nojevaja
(data) (autoriaus vardas, pavardė ) (parašas)
PATVIRTINIMAS APIE ATSAKOMYBĘ UŽ LIETUVIŲ KALBOS TAISYKLINGUMĄ ATLIKTAME DARBE
Patvirtinu lietuvių kalbos taisyklingumą atliktame darbe. Olga Nojevaja
(data) (autoriaus vardas, pavardė) (parašas)
MAGISTRO BAIGIAMOJO DARBO VADOVO IŠVADA DĖL DARBO GYNIMO
doc. dr. Mindaugas Šarkūnas
(data) (darbo vadovo vardas, pavardė ) (parašas)
MAGISTRO BAIGIAMASIS DARBAS APROBUOTAS KATEDROJE
(KLINIKOJE)
prof. habil. dr. Saulius Petkevičius
(aprobacijos data)
(katedros/klinikos vedėjo/jos
vardas, pavardė) (parašas)
Magistro baigiamojo darbo recenzentai 1)
2)
(vardas, pavardė ) (parašai)
Magistro baigiamųjų darbų gynimo komisijos įvertinimas:
TURINYS
SANTRAUKA ... 4
SUMMARY ... 5
ĮVADAS ... 6
1. LITERATŪROS APŽVALGA ... 8
1.1. Rudųjų lapių vaidmuo parazitų paplitime ... 8
1.2. Rudųjų lapių užsikrėtimas helmintais ... 8
1.2.1. Užsikrėtimas Europoje ... 8
1.2.2. Užsikrėtimas už Europos ribų ... 14
1.2.3. Užsikrėtimas pagal vietoves ... 15
1.2.4. Užsikrėtimo sezoniškumas ... 16
2. TYRIMO METODAI IR MEDŽIAGA ... 17
2.1. Tyrimo atlikimo vieta ... 17
2.2. Tyrimo schema ... 20 2.3. Parazitologinis tyrimas ... 20 2.4. Statistinė analizė ... 20 1. TYRIMO REZULTATAI ... 21 3.1. Rudens tyrimas ... 21 3.2. Pavasario tyrimas ... 23
3.3. Lapių helmintų paplitimas rudenį ir pavasarį ... 25
4. REZULTATŲ APTARIMAS ... 27
IŠVADOS ... 29
SANTRAUKA
Rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimo helmintais sezoniniai pokyčiai Olga Nojevaja
Magistro baigiamasis darbas
Šio darbo tikslas buvo nustatyti rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimo helmintais sezoninius pokyčius. Tyrimas atliktas 2014 metais rudens ir pavasario laikotarpiais. Lapių išmatų mėginių rinkimui pasirinktos vietovės keturiuose Lietuvos rajonuose. Mėginiai buvo ištirti užkrečiamųjų ligų katedroje parazitologijos laboratorijoje naudojant standartinį flotacijos metodą su cinko chloridu. Vertinant išmatų mėginius nustatyta, kad tiek rudenį, tiek pavasarį rinktuose mėginiuose rasti tų pačių helmintų kiaušinėliai: Strongyloides spp., Capillaria spp., Taenia spp.,
Trichostrongylus spp., ir Toxocara spp.. Taip pat nustatyta, kad sezonas turėjo įtakos tokių
helmintų, kaip Strongyloides spp., Capillaria spp., bei Trichostrongylus spp. paplitimui - pavasarį lapių užsikrėtimas šiais helmintais didesnis. Rudenį ir pavasarį rudųjų lapių tarpe dominavo užsikrėtimas Capillaria spp. nematodais. Antroje vietoje užsikrėtimas Strongyloides spp. ir Taenia
spp. helmintais. Mažiausiai lapės buvo užsikrėtusios Toxocara spp. ir Trichostrongylus spp.
nematodais.
SUMMARY
Seasonal changes in helminth infection in red foxes (Vulpes vulpes) Olga Nojevaja
Master's Thesis
The aim of this study was to establish the seasonal changes of the helminth infection in red foxes (Vulpes vulpes). The study was carried out during autumn and spring periods of 2014.
Four districts were selected for collecting of the fecal samples. Samples were examined using standardized fecal flotation technique with zinc chloride in the laboratory of parasitology, Department of Infectious Diseases. The evaluation of fecal samples showed that the same helminth eggs were found both in autumn and spring: Strongyloides spp., Capillaria spp., Taenia spp.,
Trichostrongylus spp., and Toxocara spp. It was established, that the season had an impact on the
prevalence of Strongyloides spp., Capillaria spp. and Trichostrongylus spp., showing higher occurrence in red foxes in spring while higher infection rate with Capillaria spp. was recorded both in autumn and spring. The occurence of Strongyloides spp. and Taenia spp. eggs in red fox feces was lower.
ĮVADAS
Pastaruoju metu rudosios lapės (Vulpes vulpes) užima svarbią vietą tarp laukinės gamtos, naminių augintinių bei žmonių (1). Šie gyvūnai tampa dominuojančia rūšimi smulkiųjų plėšrūnų tarpe. Rudųjų lapių aktyvumas vis labiau pastebimas priemiesčiuose ir miestų ribose (2).
Šie laukiniai mėsėdžiai atlieka svarbų vaidmenį parazitinių ligų platinime, o kai kuriais iš jų gali užsikrėsti ir žmonės bei naminiai gyvūnai (3).
Rudųjų lapių užsikrėtimas helmintais labai įvarus ir šiai dienai yra priskaičiuojama nuo 6 iki 22 hemintų rūšių, kuriomis lapės gali užsikrėsti. Taip pat skirtingiems lapių helmintams yra būdingas svyruojantis paplitimas biotopuose (4).
Parazitinių zoonozių sukėlėjai gali būti perduodami tiesiogiai iš aplinkos, užkrečiamomis lervomis užteršus vandenį arba maistą (5). Naminiai gyvūnai – šunys, katės gali turėti kontaktą su lapių išmatomis, kas didina jų užsikrėtimo helmintais riziką (2). Todėl labai svarbu reguliariai tirti laukinius mėsėdžius, vertinti parazitų paplitimo bei rūšinės įvairovės kaitą, tokiu būdu siekiant apsaugoti žmones ir naminius gyvūnus nuo užsikrėtimo.
Per pastaruosius metus daugelyje Europos šalių buvo pastebėtas rudųjų lapių (Vulpes vulpes) populiacijų padidėjimas, ypač priemiesčių zonose bei miestuose (5). Todėl daugelyje šalių yra skiriama daug laiko šių laukinių mėsėdžių parazitinių ligų tyrimui (6).
Lietuvoje atliktų paskutinių tyrimų rezultatai parodė, kad laukiniai mėsėdžiai yra gausiai užsikrėtę helmintais. Nustatyta didelė rudųjų lapių helmintų rūšinė įvairovė, aptiktas didelis zoonotinių helmintų paplitimas. Daugiausia lapės buvo užsikrėtusios Alaria alata, Capillaria spp.,
Mesocestoides spp., Uncinaria stenocephala, Taenia spp., Toxocara canis helmintais (7).
Šiuo tyrimu buvo siekiama įvertinti lapių užsikrėtimo helmintais sezoninius pokyčius, kurie anksčiau nebuvo analizuoti Lietuvoje. Tyrimas atliktas rudens ir pavasario laikotarpiais. Šio darbo užduotis buvo nustayti ar skiriasi rudųjų lapių užsikrėtimas helmintais rudenį ir pavasarį.
Darbo tikslas: nustatyti rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimą helmintais Lietuvoje bei helmintų paplitimą rudenį ir pavasarį pasirinktuose Lietuvos regionuose.
Darbo uždaviniai:
1. Nustatyti ir palyginti rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais vietovėse su pastebimu rudųjų lapių aktyvumu rudenį ir pavasarį.
1. LITERATŪROS APŽVALGA
1.1. Rudųjų lapių vaidmuo parazitų paplitime
Rudosios lapės (Vulpes vulpes) yra labiausiai paplitę mėsėdžiai visame pasaulyje, gyvenantys miškuose, dykumose, kalnuose, priemiesčiuose ir net miestuose (5). Šiai dienai lapės užima svarbią vietą tarp laukinės gamtos, naminių augintinių ir žmonių. Taip yra dėl didėjančios šių laukinių gyvūnų populiacijos, jų jautrumo patogenams ir smulkiųjų žinduolių bei graužikų, kaip maisto šaltinio, pasirinkimo – kas priveda prie dažno helmintų tarpinių šeimininkų nurijimo (1). Tokiu būdu, gausėjančios lapių populiacijos skatina parazitų platinimą bei plitimą laukinėje gamtoje ir gyvenvietėse – parazitais gali apsikrėsti tiek naminiai augintiniai, tiek žmonės (5). Todėl, rudosios lapės tampa svarbiausių parazitinių zoonozių, įskaitant Echinococcus multilocularis, Uncinaria
stenocephala, Taenia spp., Strongyloides spp. bei Toxocara spp., helmintų sukeltus susirgimus,
pagrindiniu rezervuaru (5,1,8). Parazitinių zoonozių sukėlėjai gali būti perduodami tiesiogiai iš aplinkos, infekcinių stadijų lervoms užteršus vandenį arba maistą. Per pastaruosius metus daugelyje Europos šalių buvo pastebėtas rudųjų lapių (Vulpes vulpes) populiacijų padidėjimas, ypač priemiesčių zonose bei miestuose (5). Epidemiologiniai duomenys apie rudųjų lapių virškinimo trakto parazitus yra labai svarbūs siekiant kontroliuoti zoonozių protrūkius skirtingose geografinėse vietovėse (1). Atlikta daug tyrimų, siekiant įvertinti rudųjų lapių helmintus Europoje: Danijos, Vengrijos, Estijos, Latvijos, Lenkijos bei Rumunijos tyrimų rezultatai atskleidė didelį helmintų paplitimą ir jų įvairovę rudųjų lapių tarpe (1,9,10).
1.2. Rudųjų lapių užsikrėtimas helmintais
1.2.1. Užsikrėtimas EuropojeAnalizuojant 2009-2012 metais tirtą Danijos ūsurinių šunų bei lapių užsikrėtimą helmintais, lapėse buvo aptikti sekantys helmintai: T. canis, U. stenocephala, Mesocestoides spp., D. caninum,
E. multilocularis, Pygidiopsis summa, Mesorchis denticulatus, Brachylaima tokudai, Metorchis bilis, Cryptocotyle spp., A. alata, Macracanthorhynchus catulinus. Rezultatai parodė, kad dominavo
virškinimo trakto helmintai T. canis bei U. Stenocephala (11). Remiantis Okulewicz A. ir kitais bendraautoriais, Toxocara canis helmintas skirtingais tyrimo periodais iš visų šalių daugiausia buvo aptiktas Danijos teritorijoje tirtose lapėse (59,4 - 81,0 proc.) (12,13).
Naujausiojo Danijoje atlikto tyrimo duomenimis, tiriant rudąsias lapes, buvo išskirta 14 skirtingų helmintų: Alaria alata, Toxocara canis, Cryptocotyle lingua, Dipylidium caninum, Taenia
spp., Mesocestoides spp., Uncinaria stenocephala, Capillaria aerophila, Toxascaris leonina, Crenosoma vulpis, Angiostrongylus vasorum, Echinochasmus perfoliatus, Echinostomatidae spp.
aerophila (87,1 proc.), U. stenocephala (84,3 proc.), A. vasorum (80 proc.) bei T. canis (48.6 proc.).
Taip pat nustatyta, kad didžiausia koncentracija helmintų yra Danijos sostinėje (14).
Nuo 2011 metų rudens Danija pradėjo zoonotinio Echinococcus multilocularis stebėsenos programą – kuomet buvo ištirta nemažai laukinių mėsėdžių. 2012 pavasarį buvo aptikta viena infekuota lapė ir 2013 metais – jų buvo trys. Tuomet atlikus tyrimus paaiškėjo, kad tirtoje zonoje užsikrėtimas E. multilocularis siekia 31 proc. Vietinis šio helminto paplitimas ir jo didėjimas pabrėžia poreikį iš naujo įvertinti rizikos valdymą bei informacijos apie riziką sklaidą ir skatina gerinti informuotumą tarp gydytojų ir veterinarijos specialistų (15).
Slovakijoje 2000-2004 metais vyko tyrimas siekiant įvertinti rudąsias lapes, kaip zoonozių šaltinį. Rasti helmintai: Mesocestoides spp, D. caninum, Taenia spp., E. multilocularis, T. canis, T.
leonina, A. caninum, U. stenocephala, T. vulpis, Trichinella spp. – didžiausias užsikrėtimas buvo Mesocestoides spp. (61,23 proc.) cestodais ir antroje vietoje – T. canis (25,82 proc.) bei Taenia spp.
(20,86 proc.) nematodais. Pastebėta, kad itin svarbaus zoonotiniu požiūriu E. multilocularis paplitimas kito nuo 9,4 proc. (2000 metais) iki 25 proc. (2002 metais), tačiau 2003 metais siekė 7,5 proc., o 2004 – 12,5 proc. Padaryta išvada, kad laukiniai gyvūnai užima svarbią vietą daugumos zoonozių epidemiologijoje – į ką turi būti atsižvelgiama analizuojant riziką. Taipogi pabrėžiama, kad remiantis tyrimo rezultatais, nuolatinė rudųjų lapių sergamumo helmintais stebėsena būtų privalumas siekiant kontroliuoti parazitų paplitimą (5).
Kitame Slovakijos tyrime pateikiami rezultatai, vertinant rudųjų lapių užsikrėtimą endoparazitais skirtingose šalies teritorijose 2000-2006 metais, akcentuojant zoonotinius parazitus. Paaiškėjo, kad lapės buvo užkrėstos A. alata, Opisthorchis felineus, Hymenolepis diminuta, D.
caninum, Taeniidae, Mesocestoides spp., T. canis, T. leonina, A. caninum, U. stenocephala, Strongyloides spp., Spirocerca lupi, Physaloptera rara, T. vulpis bei Capillaria spp. helmintais.
Didžiausias užsikrėtimas buvo T. leonina (42,9 proc.), T. vulpis (33,5 proc.) bei Capillaria spp. (22,4 proc.) nematodais. Rezultatai atskleidė, kad net 9 iš visų rastų helmintų turi zoonotinį potencialą. Apibendrinta, kad šis ilgametis lapių tyrimas parodė, jog laukiniai mėsėdžiai atlieka svarbų vaidmenį aplinkos užteršime parazitais ir gali stipriai prisidėti prie parazitinių zoonozių plitimo. Klimato bei kraštovaizdžio pokyčiai, vis didėjantis rudųjų lapių skaičius ir naujų vietovių kolonizacijos procesas šiais laukiniais gyvūnais yra svarbus aspektas parazitų struktūrizavime, kuris suteikia galimybių parazitinių infekcijų pasireiškimui (16).
Slovėnijoje 2002-2005 metais vykusio tyrimo, kuriuo buvo siekiama įvertinti rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais, rezultatai atskleidė, kad 93,2 proc. visų tirtų lapių (n=428) buvo užsikrėtusios helmintais. Rasta: Mesocestoides spp., Taenia spp., Hymenolepis nana, D. caninum,
Hymenolepis spp., U. stenocephala, T. canis, Molineus patens, Pterygodermatites affinis, Capillaria spp., C. vulpis, T. leonina, T. vulpis, Physaloptera spp., Rossicotrema donicum,
Heterophyes heterophyes, Metagonimus yokogawai, Prohemistomum appendiculatum. Didžiausias
lapių užsikrėtimas buvo U. stenocephala (58,9 proc.), T. canis (38,3 proc.) bei Molineus patens (30,6 proc.) nematodais ir Mesocestoides spp. bei Taenia spp. (22,2 proc.) cestodais. Tyrimas parodė, kad Slovėnijos rudosiose lapėse labiausiai paplitę virškinimo trakto helmintai, pasižymintys rūšine įvairove. Be to, didžiausias užsikrėtimas buvo kelių, o ne vienos rūšies helmintais. Pabrėžiama, kad dauguma rastų parazitų gali būti potencialūs užsikrėtimo šaltinis naminiams augintiniams, o kai kurios rūšys – ir žmonėms, todėl tokio pobūdžio tyrimai Slovėnijoje turi būti atliekami reguliariai (17). Vykdant tą patį tyrimą, buvo pateiktas pranešimas apie pirmą kartą Slovėnijos teritorijoje rudosiose lapėse aptiktą E. multilocularis, kurio užsikrėtimas siekė 2,6 proc. Apibendrinant, E. multilocularis epidemiologija Slovėnijoje anksčiau nebuvo tirta, todėl po šio tyrimo turi būti vykdomi tolesni nuoseklūs rudųjų lapo tyrimai (18).
2014 metais pateikiama analizė apie E. multilocularis paplitimą Šveicarijos rudosiose lapės, tiriant jas skirtingais periodais. Nustatyta, kad šio parazito paplitimas nepriklauso nuo konkrečios vietovės – rudųjų lapių užsikrėtimo atvejai pasitaikė sporadiškai (19).
Vokietijoje ypač svarbi yra Capillaria plica stebėsena, kadangi skirtingais laikotarpiais tiriant helmintų paplitimą rudosiose lapėse Europoje bei kitose šalyse, didžiausias užsikrėtimas buvo nustatytas būtent Vokietijoje. Tai pagrindžiama ir 2010 metų šioje šalyje atlikto rudųjų lapių tyrimo rezultatais, kuomet nustatytas 78 proc. šių gyvūnų užsikrėtimas C. plica nematodais. Padaryta išvada, kad didžioji Vokietijos lapių dalis platina ir išskiria C. plica, kad šio parazito sukelta infekcija naminių mėsėdžių tarpe nėra diagnozuojama bei nepakankamai įvertinama, bei kad reikalingi tolesni tyrimai, siekiant įvertinti ne tik lapių užsikrėtimą, bet ir užsikrėtimo riziką naminiams augintiniams – šunims bei katėms (20).
Lenkijoje 2005-2007 metais rudosios lapės buvo tiriamos užsikrėtimo zoonotiniais helmintais atžvilgiu. Nustatyta, kad 94,5 proc. visų tirtų lapių (n=639) buvo infekuotos. Rasta: A. alata,
Mesocestoides spp., U. stenocephala, Taenia spp., T. canis, E. multilocularis, Echinostoma revolutum bei Capillaria aerophila. Didžiausias lapių užsikrėtimas buvo Mesocestoides spp. (71,2
proc.), A. alata (56,7 proc.), bei U. stenocephala (35,8 proc.) helmintais. Zoonotiniu atžvilgiu, nors ir mažesniu paplitimu, tačiau visgi buvo rasta E. multilocularis (13,9 proc.) bei T. canis (19,1 proc.), todėl padaryta išvada, kad parazitinės faunos stebėsena laukinėje gamtoje yra būtina, siekiant įvertinti parazitų platinimo lapėmis įvairiose Lenkijos zonose mastą (10). 2011-2012 metais buvo atliekamas tyrimas, siekiant įvertinti Lenkijos Nacionalinio parko Tatra laukinių mėsėdžių helmintų paplitimą. Nustatyta, kad iš 45 tirtų lapių išmatų, 68,9 proc. buvo rasta parazitų: T. vulpis (64,4 proc.), T. canis (11,1 proc.), Ancylostoma/Uncinaria (8,9 proc.) ir Taenia spp. (2,2 proc.). Rezultatai atskleidė, kad didelis lapių, taipogi ir kitų laukinių mėsėdžių užsikrėtimas helmintais yra rimtas rizikos faktorius naminių augintinių ir ypatingai žmonių tarpe, kadangi Tatra Nacionaliniame
parke lankosi daug turistų (21). 2014 metais buvo pateiktas pranešimas apie pirmą kartą Lenkijoje rudosiose lapėse rastą Angiostrongylus vasorum – užsikrėtimas siekė 5,3 proc. (iš 76 lapių). Kadangi šis helmintas kelia potencialią grėsmę naminiams šunims, tolesni tyrimai turi būti atliekami, epidemiologinių duomenų rinkimo tikslais (22). 2005 metais tiriant E. multilocularis paplitimą Lenkijos rudosiose lapėse paaiškėjo, kad net 20,1 proc. visų lapių buvo užsikrėtusios šiuo parazitu (23). Sekančio echinokokų tyrimo rudosiose lapėse Lenkijoje rezultatai atskleidė, kad lapių užsikrėtimas E. multilocularis siekė 16,5 proc., tačiau orientuojantis į atskiras tirtas teritorijas, paplitimas ne visur buvo vienodas (11,8 – 50 proc.). Remiantis tyrimų rezultatais, padaryta išvada, kad tokia dinaminė lapių užsikrėtimo E. multilocularis paplitimo rudosiose lapėse situacija reikalauja nuolatinės stebėsenos Lenkijos teritorijoje (24).
Latvijoje 2003-2006 metais tiriant rudąsias lapes E. multilocularis užsikrėtimo atžvilgiu, buvo nustatytas didelis užsikėtimas (35,6 proc.) (25).
Lietuvoje tiriant rudųjų lapių ir ūsurinių šunų užsikrėtimą helmintais skirtingose teritorijose, nustatyta, kad lapės buvo užkrėstos sekančiais helmintais: U. stenocephala (76,9 proc.), T. canis (40,5 proc.), C. plica (93,3 proc.), E. aerophilus (97,1 proc.), Capillaria putorii (29,4 proc.), C.
vulpis (53,9 proc.), Trichinella spp. (46,6 proc.), Mastophorus muris (1,5 proc.), Syphacia obvelata
(7,4 proc.), Heligmosomum costellatum (23,5 proc.), E. multilocularis (58,7 proc.), Mesocestoides
spp. (78,4 proc.), Taenia polyacantha (61,7 proc.), Taenia crassiceps (26,4 proc.), Taenia taeniaeformis (3,7 proc.), A. alata (94,8 proc.), Alaria alata metacercaria (35,6 proc.), Echinostomatidae (1,5 proc.) bei Opistorchis felineus (2,9 proc.). Rezultatai atskleidė, kad lapių ir
ūsurinių šunų užsikrėtimas skyrėsi: E. multilocularis, Taenia polyacantha, T. crassiceps ir
Mesocestoides spp. paplitimas rudosiose lapėse buvo didesnis. Tuo tarpu vertinant tik rudąsias
lapes, daugiausia jos buvo užsikrėtusios A. alata, Capillaria spp., U. stenocephala, Mesocestoides
spp. helmintais (7). Pabrėžta, kad rudoji lapė (Vulpes vulpes) gali būti laikoma svarbiausia E. multilocularis perdavimo žmonėms rūšimi (26,27).
1994-1997 metais Belgijoje vykusio tyrimo, siekiant įvertinti rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais, rezultatai atskleidė, kad 62,6 proc. visų tirtų lapių (n=219) buvo užsikrėtusios vienu ar keliais parazitais, kuriuos sudarė: E. multilocularis, Dipylidium caninum, Taenia spp., Toxocara
canis, Toxascaris leonina bei Uncinaria stenocephala. Daugiausia rasta T. canis ir T. leonina (47,9
proc.) bei U. Stenocephala (31,5 proc.) (13). 2001 – 2004 metais Belgijoje, prisilaikant parazitinių ligų stebėsenos programos, buvo atliktas tyrimas, vertinant rudųjų lapių užsikrėtimą E.
multilocularis bei T. canis. Paaiškėjo, kad iš 160 – nei viena tirta lapė nebuvo užkrėsta E. multilocularis helmintu, tačiau T. canis helmintas buvo aptiktas 24 lapėse (18,9 proc.) (28).
2014 metais aprašytas tyrimas, kuriuo buvo siekiama įvertinti Nyderlandų rudųjų lapių helmintų rūšinės įvairovės pokyčius per ilgą laikotarpį. Rezultatai atskleidė, kad iš 136 tirtų lapių
buvo išskirta 15 skirtingų helmintų: T. canis, T. leonina, Trichuris vulpis, U. stenocephala,
Strongyloides spp., Eucoleus aerophilus, Pearsonema plica, Capillaria spp., Angiostrongylus vasorum, Crenosoma vulpis, Taenia crassiceps, Taenia polyacantha, Mesocestoides litteratus, E. multilocularis, Cryptocotyle lingua, Isthmiophora melis, A. alata. Daugiausia rasta T. canis (61
proc.), U. Stenocephala (54,4 proc.) bei Capillaria spp. (67,7 proc.). Nustatyta, kad dominuojantys endoparazitai yra virškinimo trakto helmintai. Taipogi rezultatai atskleidė, kad per pastaruosius 35 metus statistiškai reikšmingai padidėjo rudųjų lapių helmintų skaičius, o T. leonina, M. litteratus, T.
vulpis ir A. vasorum yra keturios naujos Nyderlanduose aptiktos helmintų rūšys (29).
Didžiojoje Britanijoje, Škotijoje 2013 metais pateiktas pirmasis pranešimas apie rudosiose lapėse rastą Angiostrongylus vasorum. Šis atradimas pateikia įrodymą, kad Škotijoje susidarė naujas vietinis laukinės gamtos rezervuaras, kuris yra potencialus infekcijos šaltinis naminiams šunims (30).
Tiriant rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais Portugalijoje paaiškėjo, kad 90,32 proc. visų tirtų lapių (n=62) buvo užsikrėtusios vienos ar kelių rūšių helmintais, kurių rasta 20 skirtingų: A. alata,
Ascocotyle longa, Pseudamphistomum truncatum, T. taeniaeformis, T. pisiformis, Mesocestoides spp., E. aerophilus, P. plica, T. vulpis, U. stenocephala, Molineus patens, Crenosoma vulpis, A. vasorum, T. canis, Spirocerca lupi, Dirofilaria immitis, Rictularia proni, Pterygodermatites affinis, Macracanthorhynchus catulinus, Centrorhynchus spp. Daugiausia lapės buvo užsikrėtusios U. stenocephala (77.42 proc.), T. canis (37.40 proc.) ir Mesocestoides spp. (30,65 proc.). Nustatyta,
kad T. canis, Mesocestoides spp., T. canis ir U. Stenocephala turėjo statistiškai reikšmingą įtaką infekuotų lapių būklei. Dauguma rastų parazitų gali infekuoti naminius šunis, be to rasti dominuojantys helmintai turi zoonotinį aspektą, todėl svarbu vykdyti šių parazitų stebėseną (31).
Italijoje tiriant laukinių mėsėdžių zoonotinių helmintų paplitimą 1997-2003 metais nustatyta, kad 85,8 proc. visų tirtų lapių (n=223) buvo užsikrėtusios skirtingais helmintais. Vertinant parazitų paplitimą lapėse, rasta: M. lineatus, Taenia spp., T. canis, U. Stenocephala, Pterigodermatites
affinis, Molineus legerae, Oxynema crassispiculum, T. vulpis, Capillaria spp., Metorchis vulpis, Plagiorchis elegans. Rezultatai atskleidė, kad daugiausia buvo virškinimo trakto parazitų, o
didžiausią zoonotinių helmintų koncentraciją sudarė U. Stenocephala (52,3 proc.) ir T. canis (48,5 proc.) (32). Tiriant rudųjų lapių helmintų paplitimą 1998-2006 metais skirtingose Italijos Alpių vietovėse nustatyta, kad 84,5 proc. visų tirtų lapių (n=645) buvo užsikrėtusios vienos ar kelių rūšių helmintais, buvo rasta nematodų ir cestodų: E. multilocularis, M. lineatus, T. crassiceps, T.
hydatigena, T. taeniaeformis, T. canis, U. stenocephala, P. affinis, M. legerae, O. crassispiculum, T. vulpis, Capillaria spp. bei trematodų. Iš jų dominavo T. canis (54,42 proc.) ir U. Stenocephala
(51,32 proc.). Tyrimo rezultatai atskleidė didelį virškinimo trakto helmintų paplitimą Italijos Alpių rudosiose lapėse. Taip pat nustatyta, kad skirtingi geografiniai rajonai turėjo įtakos skirtingų
helmintų rūšių paplitimui bei jų gausumui, tačiau pačių rudųjų lapių vaidmuo parazitų erdviniame kintamume buvo nežymus (33). Kitas, 2009-2012 metais Italijoje atliktas rudųjų lapių nežarninių helmintų tyrimas atskleidė, kad buvo rasta: A. vasorum, Eucoleus aerophilus, E. boehmi,
Crenosoma vulpis, Filaroides spp., Spirocerca lupi, Aonchotheca putorii, Physaloptera spp., bei Pearsonema plica. Paaiškėjo, kad didžiausią rudųjų lapių helmintų koncentraciją sudarė A. vasorum
(78,2 proc.) ir E. aerophilus (41,8 proc.). Rezultatai taipogi parodė, kad šio tyrimo metu rastų A.
vasorum helmintų paplitimas rudosiose lapėse yra vienas didžiausių Europoje. Taip pat, paaiškėjo,
kad iki šio tyrimo apie E. boehmi ir Filaroides spp. paplitimą Italijos rudosiose lapėse nebuvo pranešta (34).
Rumunijoje 2007-2010 metais tiriant rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais buvo nustatyta, kad 93 proc. visų tirtų lapių (n=561) turėjo helmintų. Rasta 17 skirtingų endoparazitų rūšių: A. alata, D.
caninum, E. multilocularis, M. lineatus, Taenia polyacantha, T. hydatigena, T. multiceps, T. pisiformis, T. serialis, T. taeniaeformis, T. crassiceps, T. ovis, A. caninum, U. stenocephala, T. leonina, T. canis bei T. vulpis. Didžiausias lapių užsikrėtimas buvo M. lineatus (28,7 proc.)
cestodais ir T. canis (29,4 proc.) bei T. vulpis (27,2 proc.) nematodais (35). Kitas, 2011-2015 metais Rumunijoje atliktas rudųjų lapių tyrimas buvo akcentuotas į zoonotinių parazitų paplitimą. Paaiškėjo, kad 87,09 proc. visų tirtų lapių (n=217) buvo užsikrėtusios helmintais. Rasta: A. alata,
Taenia spp., M. lineatus, T.canis, A. caninum, U. stenocephala, T. leonina, Trichocephalus vulpis, C. vulpis, Rictularia affinis, Capillaria spp., Spirocerca lupi, bei Syphacia obvelata. Daugiausia
rasta A. caninum (30,4 proc.), A. alata (28,6 proc.) bei Capillaria spp. (22,6 proc.). Rezultatai atskleidė, kad 6 iš visų skirtingų rastų rudųjų lapių helmintų turi zoonotinį potencialą (1).
Bulgarijoje 2003-2005 metais buvo tirtas naminių ir laukinių mėsėdžių užsikrėtimas endoparazitais. Nustatyta, kad lapės buvo užkrėstos Ancylostomidae, T. vulpis, T. canis, T.leonina,
Taenia spp., bei D. caninum helmintais: daugiausia Ancylostomidae (55,1 proc.) bei T. canis (21,4
proc.), tuo tarpu užsikrėtimas T. vulpis buvo trečioje pagal paplitimą vietą (12,2 proc.) (36).
Serbijoje 2008-2011 metais buvo tirtas rudųjų lapių užsikrėtimas endoparazitais, akcentuojant į Eucoleus aerophilus. Vertinant mėginius, nustatyta, kad lapės, be E. aerophilus, buvo užkrėstos ir
T. leonina, T. canis, T. vulpis, bei Ancylostoma spp. parazitais. Užsikrėtimas E. aerophilus siekė 84
proc., tuo tarpu kitas dominuojantis helmintas buvo T. leonina (37 proc.). Svarbus atradimas, kad tiriant skirtingais metodais, gaunami skirtingi rezultatai: kuomet Capillaria spp. buvo tirta kopro-mikroskopiniu būdu – nustatytas tik 38 proc. užsikrėtimas, lyginant su skrodimo duomenimis, kai užsikrėtimas siekė 84 proc. (37).
Ukrainoje 2008 metais buvo pateiktas pranešimas, kad tiriant rudąsias lapes, visose 145 lapėse rasta helmintų ir keturios iš jų buvo užsikrėtusios E. multilocularis cestodais. Šis parazitas Ukrainos teritorijoje buvo rastas pirmą kartą (38).
1.2.2. Užsikrėtimas už Europos ribų
Analizuojant mokslinę literatūrą, pastebėta, kad rudųjų lapių helmintų paplitimas tirtas ne tik Europoje (39,40,41,42,43,44,45,3,46). Kanadoje buvo atliktas tyrimas siekiant nustatyti rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais, kurio rezultatai atskleidė, kad iš visų 271 tirtų lapių, 242 (89 proc.) lapių išmatų mėginiuose buvo rastas vienas ar keli parazitai: Capillaria spp., Toxocara canis,
Uncinaria stenocephala, Mesocestoides spp., Taenia spp., Alaria spp., Cryptocotyle lingua.
Daugiausia rasta Capillaria spp. (39).
Australijoje tiriant rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais bei užsikrėtimo priklausomybę nuo aplinkos sąlygų paaiškėjo, kad 58 proc. (n=85 iš 147) tirtų lapių turėjo virškinimo trakto parazitų, iš jų: Dipylidium caninum, U. stenocephala, T.canis, Taenia spp., Spirometra erinaceieuropei,
Toxascaris leonina, Centrorhynchus spp., Brachylaima cribbi, Plagiorchis maculosus ir rasta
helmintų, kurių nepavyko identifikuoti. Daugiausia buvo D. caninum helmintų. Taipogi paaiškėjo, kad rudųjų lapių helmintų paplitimas priklauso nuo aplinkos sąlygų (40).
2006 metais pateikti Irane atlikto tyrimo, vertinant rudųjų lapių užsikrėtimą endoparazitais, rezultatai: 95,5 proc. tirtų lapių turėjo helmintų: T.canis, T. leonina, Ancylostoma caninum,
U.stenocephala, Oxynema spp, Rictularia affinis, Strongyloides spp., Physaloptera spp., Taenia hydatigena, E.granulosus, D. caninum, Mesocestoides lineatus, Joyeuxiella pasqualei, Diplopylidium noelleri, Macroacanthorhynchus spp. Rezultatai atskleidė, kad lapės daugiausia
buvo užiskrėtusios M. lineatus cestodais (82 proc.), Rictularia affinis (54,5 proc.) bei Toxascaris
leonina (32 proc.) nematodais. Be to, 80 proc. lapių buvo užsikrėtusios daugiau nei vienos rūšies
parazitu ir visos lapės turėjo bent vieną zoonotinį parazitą (41). Kito 2014 metais aprašyto laukinių mėsėdžių tyrimo rezultatai parodo, kad visos tirtos rudosios lapės (n=62) buvo užsikrėtusios bent vienos rūšies helmintu. Iš viso buvo rasta tokių helmintų rūšių: T. canis, A. caninum, U.
stenocephala, M. lineatus, D. caninum, M. hirudinaceus, D. immitis, T. hydatigena, E. granulosus.
Tiriant rudąsias lapes, daugiausia rasta M. lineatus (29,03 proc.) ir T. canis (27,41 proc.) (45). Analizuojant Irane atliktus tyrimus, rudosios lapės iki šiol lieka daugiausiai užsikrėtusios M.
lineatus, T. canis bei Toxascaris spp. helmintais.
Turkijoje aprašytas rudųjų lapių virškinimo trakto helmintų tyrimas atskleidė, kad 75 proc. tirtų lapių buvo užsikrėtusios vienos ar kelių rūšių helmintais: Alaria alata, Mesocestoides lineatus,
Taenia spp., E.granulosus, Toxascaris leonina, Toxocara canis, Capillaria spp. ir Linguatula serrata. Daugiausia rasta T. leonina (65 proc.) bei M. lineatus (60 proc.) (3).
Tunise tiriant šakalų ir rudųjų lapių virškinimo trakto helmintus nustatyta, kad visi tirti gyvūnai buvo užsikrėtę bent vienos rūšies helmintais. Lapėse buvo rasta: Dipylidium caninum,
Diplopylidium noelleri, Mesocestoides spp., Ancylostoma caninum, Uncinaria stenocephala, Spirura rytipleurites, Trichuris vulpis, Pterygodermatites affinis, Oxynema linstowi bei
Macracanthorhynchus hirudinaceus. Daugiausiai lapės buvo užsikrėtusios P. Affinis (67 proc.) ir D. caninum, Diplopylidium noelleri, Mesocestoides spp. (55,6 proc.) helmintais (46).
Jungtinės Amerikos Valstijos mokslininkai 2014 metais pateikė pirmąjį pranešimą apie rudojoje lapėje rastą Angiostrongylus spp.: nors šis parazitas ir neturi zoonotinio aspekto, tačiau yra potenciali grėsmė, kad juo gali apsikrėsti naminiai šunys ir iššaukti paplitimą naminių šunų tarpe (47).
1.2.3. Užsikrėtimas pagal vietoves
2004-2006 metais centrinėje Italijoje tiriant rudųjų lapių endoparazitų paplitimą, rasta: D.
caninum, M. lineatus, U. stenocephala, T. canis, T. leonina, C. vulpis, C. aerophila, A.vasorum, Filaroides spp., iš kurių daugiausia buvo D. caninum (57,3 proc.), M. lineatus (45,4 proc.) bei U. stenocephala (39,1 proc.). Dideli skaičiai šiuo tyrimo metu rastų helmintų rodo, kad lapės,
gyvenančios miestuose gali būti potencialus naminių gyvūnų užsikrėtimo šaltinis, o kartais net ir žmonių. Todėl, tolesnių mieste ir priemiesčiuose gyvenančių lapių tyrimų vykdymas ateityje būtų privalumas (48).
Bosnijoje ir Hercegovinoje tiriant rudųjų lapių užsikrėtimą Capillaria plica skirtinguose rajonuose, nustatyta, kad bendras lapių užsikrėtimas visose rajonuose siekė 58 proc.. Taipogi paaiškėjo, kad nėra statistiškai reikšmingo skirtumo tarp šio parazito paplitimo skirtingose rajonuose (49).
Šveicarijoje tiriant rudųjų lapių helmintų paplitimą priemiesčių bei miestų zonose ir laukinėje gamtoje skirtinguose perioduose, pirmiausia nustatyta, kad lapės buvo užsikrėtusios U.
stenocephala, T. leonina, T. canis, T. vulpis, Mesocestoides spp., Dipylidium spp., Diphyllobothrium spp., E. multilocularis bei Taenia spp. bei trematodais. Didžiausias užsikrėtimas
buvo U. stenocephala (78,2 proc.), T. canis (44,3 proc.) bei T. leonina (37,3 proc.) parazitais. Lyginant laukinėse vietovėse ir miestuose paplitusius iš rudųjų lapių išskirtus helmintus, didesnė jų koncentracija nustatyta laukinėje gamtoje, tačiau T. canis paplitimas buvo vienodas tiek laukinės gamtos, tiek miestų teritorijose – dėl ko lapės šiuo atvejų atlieka itin svarbų, T. canis rezervuaro vaidmenį (6).
2009 metų pateiktame tyrime, vertinant lapių užsikrėtimą helmintais skirtingose Irano zonose nustatyta, kad visos 37 tirtos lapės turėjo vienos ar kelių rūšių helmintų: M. lineatus, T. hydatigena,
D. noelleri, D. caninum, J. pasquali, A. caninum, U. stenocephala, T. canis, Dirofilaria immitis ir Onicola canis. Tyrimo rezultatai atspindi panašią 2006 metų tyrimo tendenciją – lapės daugiausia
buvo užsikrėtusios M. lineatus cestodais (skirtingose tirtose zonose 43,2 - 67,5 proc.), antroje vietoje užsikrėtimas T. canis nematodais (10,8 - 32,4 proc.). Rezultatai parodė, kad užsikrėtimas tais pačiais parazitais skirtingose zonose statistiškai reikšmingai skyrėsi (42).
2011 metais aprašyti lapių tyrimo Irane rezultatai atskleidžia, kad 78,9 proc. visų tirtų rudųjų lapių turėjo endoparazitų. Rasta: M. lineatus, U. stenocephala, T. canis, Toxascaris spp., Rictularia
spp, Taenia spp., D. caninum, O. canis, Oxynema crassispiculum, Spirocerca lupi, Physaloptera praeputialis, Spirura Jytipleurites, Macroacanthorhynchus hirudinaceus, T. vulpis, A.caninum, Alaria spp., D. immitis. Iš visų helmintų daugiausia buvo M. lineatus (71,9 proc.), T. canis (35,6
proc.), taip pat ir Toxascaris spp. (30,1 proc.). Nustatyta, kad užsikrėtimas Toxocara spp. bei
Taenia spp. reikšmingai skyrėsi pasirinktuose regionuose (43).
2014 metais pateikti lapių tyrimo Irane rezultatai atkleidė, kad nustatytas 71,4 proc. rudųjų lapių užsikrėtimas vienu ar keliais helmintais: M. lineatus, Joyeuxiella echinorinchoides, T.
hydatigena, T. multiceps, T. ovis, D. caninum, Spirura spp.. Daugiausia rasta M. lineatus (69,2
proc.), antroje vietoje – J. echinorinchoides (46,2 proc.). Remiantis šio tyrimo rezultatais, lapių užsikrėtimas Taenia spp. helmintais skirtinguose regionuose reikšmingai nesiskyrė (44).
1.2.4. Užsikrėtimo sezoniškumas
Danijoje 1997-2002 metais buvo atliekamas tyrimas siekiant nustatyti rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais bei užsikrėtimo priklausomybę nuo sezono. Tyrimo rezultatai atskleidė, kad 98 proc. visų tirtų lapių (1040) turėjo bent vienos rūšies endoparazitų. Buvo rasta: Toxocara canis,
Toxascaris leonina, Uncinaria stenocephala, Ancylostoma caninum, Trichuris vulpis, Mesocestoides spp., Taenia spp., E. multilocularis, Alaria alata, Cryptocotyle lingua, Pseudamphistomum truncatum, Echinochasmus perfoliatus, Polymorphus spp., Capillaria plica, Capillaria aerophila, Crenosoma vulpis, Angiostrongylus vasorum. Daugiausia rasta Capillaria spp. (80,5 proc), U. stenocephala (68,6 proc.) bei T. canis (59,4 proc.). Sezono atžvilgiu, U. stenocephala, Mesocestoides spp., C. lingua, A. alata ir Taenia spp. daugiausia rasti žiemos ir
pavasario periodais, o T. canis – vasarą bei rudenį, tuo tarpu Capillaria spp. daugiausia buvo žiemos metu. Nustatyta, kad iš visų aptiktų parazitų, virškinimo trakto helmintai sudarė 92,4 proc. Šiuo tyrimo metu pirmą kartą Danijoje buvo aptiktas E. multilocularis (50,51).
Aukščiau aprašytame Šveicarijoje atliktame tyrime taipogi atsispindi parazitų kaita priklausomai nuo sezono: nustatytas statistiškai reikšmingas skirtumas tarp Toxocara canis paplitimo pavasario–vasaros periodo ir rudens–žiemos, kur didesnis parazitų skaičius užfiksuotas pirmuoju paminėtu periodu (6).
2. TYRIMO METODAI IR MEDŽIAGA
2.1. Tyrimo atlikimo vieta
Tyrimas atliktas Lietuvos Sveikatos mokslų universitete, Veterinarijos akademijoje, Užkrečiamųjų ligų katedroje. Mėginiai buvo renkami 2014 m. – rudenį nuo rugsėjo 19 dienos iki lapkričio 25 dienos ir pavasarį nuo kovo 3 dienos iki gegužės 28 dienos.
Mėginių rinkimui pasirinkti keturi regionai: Kaunas, Marijampolė, Šakiai, Raseiniai (1 pav.). Kiekvienas regionas buvo suskirstytas į trys vietoves, kurios pažymėtos: A zona, B zona, C zona. Vietovės pasirinktos atsižvelgiant į rudųjų lapių gyvenamąjį plotą. Kauno zonos: A zona – Paltiškiai/Užlėdžiai, B zona – Raudondvaris, C zona – Veiveriškiai (2 pav.). Marijampolės zonos: A zona – Gavaltuva, B zona – Šunskai, C zona – Jurgežeriai (3 pav.). Šakių zonos: A zona – Plokščiai, B zona – Šilvėnai, C zona – Lekėčiai (4 pav.). Raseinių zonos: A zona – Vošbučiai, B zona – Tendžiogala, C zona – Medingiai (5 pav.). Pasirinktas tyrimui regionų plotas 20 x 20 km2 , zonų plotas 4 x 4 km². Kiekvienoje zonoje išrinkti 5 tyrimo laukai.
2 pav. Mėginių rinkimo vietovės Kauno rajone
4 pav. Mėginių rinkimo vietovės Šakių rajone
2.2. Tyrimo schema
Lapių išmatos daugiausia buvo renkamos nuo kelio, takelių, kupstelių. Kiekvienas rastas mėginys atskirai buvo dedamas į polietileninį maišelį. Ant kiekvieno maišelio užrašomi: data, numeris, regionas ir zona. Maišeliai su išmatomis buvo sudedami į dėžes su ledu. Pristačius į laboratoriją, mėginiai iki tyrimo atlikimo buvo laikomi -20 ͦ C temperatūroje.
Per visą tyrimą, vykusį pavasarį ir rudenį, buvo surinkta 397 rudųjų lapių išmatų mėginių, iš kurių pavasarį surinkta 314: 246 mėginių (78,3 proc.) – Kauno rajone, 15 mėginių (4,8 proc.) – Marijampolės raj., 17 mėginių (5,4 proc.) – Šakių raj., 36 mėginiai (11,5 proc.) surinkti Raseinių rajone. Tuo tarpu rudenį surinkta 83 mėginių: 25 mėginiai (30,1 proc.) rinkti Kauno rajone, 21 mėginys (25,3 proc.) – Marijampolės raj., 16 mėginių (19,3 proc.) – Šakių raj. ir 21 mėginys (25,3 proc.) – Raseinių raj..
2.3. Parazitologinis tyrimas
Parazitologinis tyrimas atliktas LSMU, Veterinarijos akademijoje Užkrečiamųjų ligų katedroje parazitologijos laboratorijoje.
Lapių išmatų mėginiai buvo tiriami standartiniu flotacijos metodu su cinko chloridu. Tyrimo eiga:
Buvo atsverta 2 g. išmatų ir dėta į sietelį, kuris buvo padėtas ant vienkartinio puodelio. Užpilta vandeniu (tokiu būdu išmatos praplaunamos) ir palikta nusistovėti 30 minučių. Po to sietelis su išmatomis buvo nuimtas, vanduo nupiltas, paliktas sedimentas, apie 2 ml. Sedimentas buvo užpiltas cinko chlorido tirpalu iki 8 ml. kiekio ir centrifuguotas 30 min.
1600 aps./min..
Gautas tirpalas perpiltas į padarytą konstrukciją iš specialių indelių su dviem filtrais. Vienas filtras yra 40 µml storio, ant kurio nusėda nereikalingos šiukšlės, pašaro dalelės ir t.t. Antras filtras yra 20 µml storio, ant kurio nusėda parazitų nematodų ir cestodų kiaušinėliai.
Kiaušinėliai išplauti vandeniu nuo 20 µl filtro į mėgintuvėlius.
Mėgintuvėliai mikroskopuoti naudojant invertinį mikroskopą x40 padidinimu.
2.4. Statistinė analizė
Tyrimo rezultatų statistinė analizė apskaičiuota naudojant SPSS 20 programą. Rudųjų lapių užsikrėtimo helmintais skirtumai tarp sezonų, rajonų grupių ir lapių užsikrėtimo skirtingais parazitais buvo vertinti remiantis pasikliautinaisiais intervalais (PI), bei taikant Pirsono „Chi-kvadrato” testą. Užsikrėtimo vidurkiai, kurių pasikliautinis intervalas buvo didesnis arba mažesnis už lyginamosios grupės vidurkį, buvo laikomi statistiškai skirtingais. Statistiškai reikšmingais duomenys buvo laikomi, kai p<0,05.
1. TYRIMO REZULTATAI
3.1. Rudens tyrimas
Tiriant rudenį surinktus lapių išmatų mėginius, juose buvo rasta Strongyloides spp.,
Capillaria spp., Taenia spp., Trichostrongylus spp., ir Toxocara spp. kiaušinėlių.
Analizuojant mėginius pagal rajonus, kuriuose jie buvo renkami, Kauno rajone surinktuose mėginiuose daugiausiai rasta Taenia spp. kiaušinėlių (n=5; 95% PI 5,9-38,1). Mėginių kiekis, kuriuose rasti Strongyloides spp. kiaušinėliai (n=3; 95% PI 0,0-25) ir Capillaria spp. kiaušinėliai (n=3; 95% PI 0,0-26,3) buvo panašus. Bendras Kauno rajono lapių užsikrėtimas helmintais rudenį siekė 32 proc. (n=8).
Marijampolės raj. surinktuose 3 mėginiuose (95% PI 0,0-32,0) rasta Strongyloides spp. kiaušinėlių ir 3 mėg. (95% PI 0,0-30,4) – Capillaria spp. kiaušinėlių, o 1 mėg. (95% PI 0,0-16,7) –
Taenia spp. kiaušinėlių. Bendras Marijampolės raj. lapių užsikrėtimas siekė 33,3 proc. (n=7).
Šakių raj. surinktuose mėginiuose daugiausiai rasta Capillaria spp. kiaušinėlių (n=6; 95% PI 13,3-63,6). Mėginių kiekis, kuriuose rasti Taenia spp. kiaušinėliai (n=1; 95% PI 0,0-21,4) ir
Trichostrongylus spp. kiaušinėliai (n=1; 95% PI 0,0-21,0) buvo panašus. Bendras Šakių raj. lapių
užsikrėtimas sudarė 43,8 proc. (n=7).
Raseinių raj. surinktuose išmatų mėginiuose, daugiausiai rasta Capillaria spp. kiaušinėlių (n=4; 95% PI 4,2-38,9) ir Taenia spp. kiaušinėlių (n=3; 95% PI 0,0-31,3). Mėginių kiekis, kuriuose rasti Strongyloides spp. (n=1; 95% PI 0,0-15,8), Trichostrongylus spp. (n=1; 95% PI 0,0-15,8) ir
Toxocara spp. kiaušinėliai (n=1; 95% PI 0,0-16,7) buvo panašus (6 pav.). Bendras Raseinių raj.
lapių užsikrėtimas helmintais siekė 33,3 proc. (n=7).
6 pav. Rudųjų lapių užsikrėtimas virškinamojo trakto helmintais 2014 m. rudenį
Analizuojant rudens mėginius nustatyta, kad buvo ir tokių, kuriuose rasti kelių rūšių helmintų kiaušinėliai.
Kauno rajone rasta 12 proc. (n=3) mėginių, kuriuose buvo kelių rūšių helmintų kiaušinėlių, iš jų: Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=2), Strongyloides spp. ir Taenia spp. (n=1).
Šakių rajone tokių mėginių buvo 4 proc. (n=1), iš jų: Capillaria spp. ir Taenia spp.
Raseinių rajone kelių rūšių helmintų kiaušinėlių mėginiai sudarė 12 proc. (n=3), iš jų:
Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=2), Capillaria spp. ir Toxocara spp. (n=1).
Apibendrinant rudens tyrimo rezultatus nustatyta, kad didžiausias rudųjų lapių užsikrėtimas konkrečiais helmintais rudenį pagal pasirinktus Lietuvos rajonus buvo: Kauno rajone – Taenia spp. cestodais (20 proc.), Marijampolės raj. – Strongyloides spp. (14,3 proc.) ir Capillaria spp. (14,3 proc.) nematodais, Šakių raj. – Capillaria spp. nematodais (37,5 proc.), Raseinių raj. – Capillaria
spp. nematodais (19 proc.). Taip pat nustatyta, kad Trichostrongylus spp. kiaušinėliai buvo tik
dvejuose – Šakių (n=1) ir Raseinių (n=1) rajonų tirtuose mėginiuose, o Toxocara spp. kiaušinėliai – tik viename mėginyje, rinktame Raseinių raj. (n=1).
Didžiausias lapių užsikrėtimas helmintais rudenį, nustatytas Šakių rajone. Antroje vietoje Marijampolės ir Raseinių rajonai, kuriuose lapių užsikrėtimas helmintais panašus. Mažiausias lapių užsikrėtimas nustatytas Kauno rajone.
Vertinant rudenį visų tirtų rajonų lapių išmatų mėginius, kuriuose buvo rasta kelių rūšių helmintų kiaušinėlių, dominavo mišrus užsikrėtimas Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=5) parazitais.
3.2. Pavasario tyrimas
Tiriant pavasarį surinktus lapių išmatų mėginius, juose buvo rasta Strongyloides spp.,
Capillaria spp., Taenia spp., Trichostrongylus spp., ir Toxocara spp. kiaušinėlių.
Iš jų Kauno rajone surinktuose mėginiuose daugiausiai rasta Capillaria spp. kiaušinėlių (n=110; 95% PI 38,4-50,8), Strongyloides spp. kiaušinėlių (n=56; 95% PI 17,8-28,1) ir Taenia spp. kiaušinėlių (n=40; 95% PI 11,7-21,2). Taip pat buvo mėginių, kuriuose rasti Trichostrongylus spp. (n=31;95% PI 8,5-17,1) ir Toxocara spp. kiaušinėliai (n=6; 95% PI 0,8-4,4). Bendras lapių užsikrėtimas helmintais Kauno rajone siekė 67,9 proc. (n=167).
Marijampolės raj. surinktuose mėginiuose daugiausiai rasta Capillaria spp. kiaušinėlių (n=5; 95% PI 9,1-60,0). Mėginių kiekis, kuriuose rasti Strongyloides spp. (n=3; 95% PI 0,0-41,7) ir
Taenia spp. (n=2; 95% PI 0,0-33,3) kiaušinėliai buvo panašus. Bendras lapių užsikrėtimas
helmintais Marijampolės raj. sudarė 53,5 proc. (n=8).
Šakių raj. surinktuose mėginiuose daugiausiai rasta Capillaria spp. kiaušinėlių (n=7; 95% PI 17,4-66,7) ir Taenia spp. kiaušinėlių (n=4; 95% PI 5,9-46,2). Mėginių skaičius, kuriuose rasti
Strongyloides spp. (n=2; 95% PI 0,0-28,6) ir Trichostrongylus spp. (n=1; 95% PI 0,0-20)
kiaušinėliai buvo panašus. Šakių rajone bendras lapių užsikrėtimas helmintais siekė 70,6 proc. (n=12).
Raseinių raj. surinktuose mėginiuose daugiausiai buvo rasta Capillaria spp. kiaušinėlių (n=13; 95% PI 20,5-52,9) ir Taenia spp. kiaušinėlių (n=6; 95% PI 5,0-29,0). Taip pat 3 surinktuose mėginiuose (95% PI 0,0-17,9) rasta Strongyloides spp. kiaušinėlių, 1 mėg. (95% PI 0,0-9,7) –
Trichostrongylus spp. kiaušinėlių ir 1 mėg. (95% PI 0,0-9,4) – Toxocara spp. kiaušinėlių (7 pav.).
Raseinių rajone bendras lapių užsikrėtimas helmintais sudarė 58,3 proc. (n=21).
7 pav. Rudųjų lapių užsikrėtimas virškinamojo trakto helmintais 2014 m. pavasarį
Analizuojant pavasarį surinktus mėginius nustatyta, kad buvo ir tokių, kuriuose rasti kelių rūšių helmintų kiaušinėliai.
Kauno rajone rasta 27,6 proc. (n=68) mėginių, kuriose buvo kelių rūšių helmintų kiaušinėlių, iš jų: Strongyloides spp. ir Capillaria spp. (n=31), Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=10),
Strongyloides spp. ir Taenia spp. (n=6), Strongyloides spp. ir Trichostrongylus spp. (n=3), Capillaria spp. ir Trichostrongylus spp. (n=7), Taenia spp. ir Trichostrongylus spp. (n=3), Strongyloides spp., Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=6), Capillaria spp., Taenia spp. ir Trichostrongylus spp. (n=2).
Marijampolės rajone kelių rūšių helmintų kiaušinėlių mėginiai sudarė 13,3 proc. (n=2), iš jų:
Strongyloides spp. ir Capillaria spp. (n=1), Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=1).
Šakių rajone kelių rūšių helmintų kiaušinėlių mėginiai sudarė 12 proc. (n=2), iš jų:
Strongyloides spp. ir Capillaria spp. (n=1), Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=1).
Raseinių rajone kelių rūšių helmintų kiaušinėlių mėginiai sudarė 5,6 proc. (n=2), iš jų:
Capillaria spp. ir Trichostrongylus spp. (n=1), Strongyloides spp., Capillaria spp. ir Taenia spp.
(n=1).
Apibendrinant pavasario tyrimo rezultatus nustatyta, kad didžiausias rudųjų lapių užsikrėtimas helmintais pagal pasirinktus Lietuvos rajonus buvo: Kauno rajone – Strongyloides spp. (22,8 proc.) , Capillaria spp. (44,7 proc.) ir Taenia spp. (16,3 proc.) helmintais, Marijampolės raj. –
cestodais (23,5 proc.) ir Capillaria spp. nematodais (41,2 proc..), Raseinių raj. – Capillaria spp. (36,1 proc.) ir Taenia spp. (16,7 proc. ) helmintais.
Didžiausias lapių užsikrėtimas helmintais pavasarį nustatytas Šakių rajone. Antroje vietoje Kauno raj., trečioje vietoje Raseinių raj. Mažiausias lapių užsikrėtimas helmintais nustatytas Marijampolės rajone.
Vertinant pavasarį visų tirtų rajonų lapių išmatų mėginius, kuriuose buvo rasta kelių rūšių helmintų kiaušinėlių, dominavo mišrus užsikrėtimas Strongyloides spp. ir Capillaria spp. (n=33) bei Capillaria spp. ir Taenia spp. (n=12) parazitais.
Apibendrinant rudenį ir pavasarį gautus rezultatus nustatyta, kad abejais sezonais didžiausias lapių užsikrėtimas helmintais buvo Šakių rajone. Marijampolės rajone tiek rudenį, tiek pavasarį vyravo lapių užsikrėtimas Strongyloides spp. ir Capillaria spp. nematodais, o Šakių ir Raseinių rajonuose tiek rudenį, tiek pavasarį vyravo lapių užsikrėtimas Capillaria spp. helmintais.
3.3. Lapių helmintų paplitimas rudenį ir pavasarį
Vertinant rudenį ir pavasarį rinktus išmatų mėginius nustatyta, kad tiek rudenį, tiek pavasarį rinktuose mėginiuose buvo rasti tų pačių helmintų kiaušinėliai: Strongyloides spp., Capillaria spp.,
Taenia spp., Trichostrongylus spp., ir Toxocara spp..
Analizuojant rudųjų lapių bendrą užsikrėtimą helmintais rudenį, nustatyta, kad 34,9 proc. (n=29) išmatų mėginių buvo užkrėsta vienos ar kelių rūšių parazitais. Tuo tarpu vertinant lapių užsikrėtimą pavasarį paaiškėjo, kad 66,2 proc. (n=208) išmatų mėginių buvo užkrėsta taipogi vienos ar kelių rūšių helmintais.
Siekiant įvertinti sezono įtaką rudųjų lapių helmintų paplitimui nustatyta, kad yra statistiškai reikšmingas skirtumas tarp rudens ir pavasario užsikrėtimo Strongyloides spp., Capillaria spp. bei
1 lentelė. Rudųjų lapių helmintų paplitimas rudenį ir pavasarį Paplitimas rudenį, % (n teig./n; 95% PI) Paplitimas pavasarį, % (n teig./n; 95% PI) Strongyloides spp. 8,4% (7/83; 2,5-15,0) * 20,4% (64/314; 16,3-25,2) * Capillaria spp. 19,3% (16/83; 11,3-28,6) * 43% (52/314; 37,1-48,4) * Taenia spp. 12% (10/83; 5,6-19,2) 16,6 % (52/314; 12,7-20,5) Trichostrongylus spp. 2,4% (2/83; 0,0-6,1) * 10,5% (33/314; 7,1-14,1) * Toxocara spp. 1,2% (1/83; 0,0-3,9) 2,2% (7/314; 0,7-4,0)
*p<0,05 – lyginant helmintų paplitimą skirtingais sezonais
Apibendrinant pavasario ir rudens helmintų paplitimo rezultatus, nustatyta, kad pavasarį buvo didesnis lapių užsikrėtimas negu rudenį.
Taip pat nustatyta, kad sezonas turėjo įtakos tokių helmintų, kaip Strongyloides spp.,
Capillaria spp., bei Trichostrongylus spp. paplitimui, tačiau Taenia spp. ir Toxocara spp. helmintų
paplitimui sezonas įtakos neturėjo.
Rudenį ir pavasarį rudųjų lapių tarpe dominavo užsikrėtimas Capillaria spp. nematodais. Antroje vietoje užsikrėtimas Strongyloides spp. ir Taenia spp. helmintais. Mažiausiai lapės buvo užsikrėtusios Toxocara spp. ir Trichostrongylus spp. helmintais.
Analizuojant bendrą lapių užsikrėtimą helmintais nepriklausomai nuo rajonų ir sezono, nustatyta, kad 59,7 proc. (n=237) surinktuose mėginiuose rasta vienos ar kelių rūšių helmintų kiaušinėlių, iš jų: 38 proc. (n=151; 95% PI 34,9-44,9) rasta Capillaria spp. kiaušinėlių, 17,9 proc. (n=71; 95% PI 14,9-23,0) – Strongyloides spp kiaušinėlių., 15,6 proc. (n=62; 95% PI 12,8-20,5) –
Taenia spp. kiaušinėlių, 8,8 proc. (n=35; 95% PI 6,5-12,6) – Trichostrongylus spp. bei 2 proc. (n=8;
95% PI 0,9-4,1) – Toxocara spp. kiaušinėliai. Iš visų mėginių, kuriuose aptikti helmintų kiaušinėliai, 34,2 proc. (n=81) sudarė mėginiai, kuriuose rasta kelių rūšių helmintų kiaušinėlių.
4. REZULTATŲ APTARIMAS
Šiuo tyrimu buvo siekiama įvertinti Lietuvoje esančių rudųjų lapių užsikrėtimą helmintais ir nustatyti užsikrėtimo priklausomybę nuo sezono bei vietovės. Užsikrėtimui helmintais nustatyti, tirtas jų kiaušinėlių buvimas lapių išmatose, taikant standartinį flotacijos metodą su cinko chloridu. Borecka A. ir kiti autoriai bei Kirkova Z. ir kiti, savo tyrime, vertinant helmintų kiaušinėlius, naudojo flotacijos metodą su natrio chloridu (21,36). Kituose tyrimuose, taikant flotacijos metodą buvo naudojama sacharozė (9,16,29,39) cinko sulfatas (48,3), natrio nitratas (52) bei glicerinas (37). Žinoma, kad flotacijos metodas nėra pakankamai tikslus identifikuojant helmintų rūšį, tačiau juo galima nustatyti bendrą užsikrėtimą parazitais (13).
Šio tyrimo metu buvo aptikti Capillaria spp., Taenia spp., Toxocara spp. Strongyloides spp., ir Trichostrongylus spp. helmintų kiaušinėliai. Nustatyta, kad didžiausias lapių bendras užsikrėtimas, nepriklausomai nuo rajonų ir sezono, buvo Capillaria spp. helmintais. Capillaria spp. kaip dominuojantys helmintai buvo nustatyti tiriant rudųjų lapių užsikrėtimą skirtingais periodais Lietuvoje (7), Danijoje (50,14), Slovakijoje (16), Nyderlanduose (29), Italijoje (34), Rumunijoje (1), Serbijoje (37) bei Kanadoje (39). Visos Europos atžvilgiu, didžiausias rudųjų Capillaria spp. paplitimas nustatytas Vokietijoje (20). Mūsų tyrimu nustatyta, kad lapių užsikrėtimas Strongyloides
spp. helmintais yra antras pagal gausumą. Priešingai, tiriant lapes Slovakijoje bei Irane, nustatytas
labai žemas užsikrėtimas šiais helmintais (16,43). Užsikrėtimas Taenia spp. helmintais mūsų tyrimo duomenimis buvo trečioje vietoje pagal paplitimą. Panaši tendencija nustatyta ir Slovakijos (5) bei Slovėnijos (17) šalyse. Remiantis Lietuvoje atliktu rudųjų lapių tyrimu, buvo nustatytas skirtingų
Taenia spp. rūšių paplitimas, tačiau bendras užsikrėtimas šiuo helmintu buvo didelis (7).
Vertinant bendrą lapių užsikrėtimą endoparazitais Europoje nustatyta, kad tarp dominuojančių taipogi yra Toxocara canis (50,12,13,14,17,6,29,31,33,36), bei Uncinaria stenocephala (50,14,17,6,21,7) tačiau mūsų tyrimas parodė žemą lapių užsikrėtimą T. canis helmintais, o U.
stenocephala išvis nebuvo rasta.
Mūsų tyrimo metu taipogi buvo aptikta Trichostrongylus spp. kiaušinėlių, tačiau užsikrėtimas
Trichostrongylus spp. helmintais nėra būdingas lapėms. Yra tikimybe, kad į lapių išmatas šio
parazito kiaušinėliai galėjo patekti iš aplinkos: nuo žolės arba dirvožemio (2).
Šio tyrimo rezultatai atskleidė, kad didžiausias užsikrėtimas buvo vienos rūšies parazitais. Tas pats rezultatas buvo nustatytas vertinant rudųjų lapių užsikrėtimą Slovakijoje (16). Priešingai, Slovėnijos tyrimo rezultatai atskleidė, kad dauguma lapių buvo užsikrėtusios kelių rūšių parazitais (17).
Tiriant rudųjų lapių užsikrėtimo helmintais priklausomybę nuo sezono, nustatėme, kad užsikrėtimas Strongyloides spp., Capillaria spp. bei Trichostrongylus spp. helmintais statistiškai
reikšmingai svyravo skirtingais sezonais – pavasarį šių helmintų buvo daugiau. Didesnis užsikrėtimas Capillaria spp. pavasarį buvo nustatytas tiriant rudąsias lapes Danijoje (50). Mūsų tyrime užsikrėtimas Toxocara spp. skirtingu sezonu reikšmingai nesiskyrė – kas sutapo su Danijoje atliktu tyrimu (51). Tačiau Šveicarijos tyrimo duomenimis, Toxocara canis paplitimas priklausomai sezono, statistiškai reikšmingai skyrėsi, dominuojant šiltaisiais periodais (6). Sezoniniai svyravimai su didesniu helmintų paplitimu pavasarį paaiškinami lapių jauniklių gimimu šiuo metų laiku (5).
Tiriant rudųjų lapių užsikrėtimo helmintais priklausomybę nuo pasirinktų Lietuvos rajonų, statistiškai reikšmingo skirtumo tarp geografinės padėties bei Capillaria spp., Taenia spp.,
Toxocara spp. Strongyloides spp., ir Trichostrongylus spp. paplitimo nenustatyta. Tuo tarpu
statistiškai reikšmingas skirtumas tarp pasirinktų rajonų ir užsikrėtimo Capillaria spp., Taenia spp., bei Toxocara spp. helmintais buvo nustatytas tiriant lapes Danijoje (50). Priešingai, kito Danijoje vykusio tyrimo metu nustatyta, kad nebuvo statistiškai reikšmingų skirtumų tarp užsikrėtimo
Toxocara spp. helmintais ir pasirinktų rajonų – tačiau tam galėjo įtakoti rajonų pasirinkimas,
kadangi pastarajame Danijos tyrime buvo pasirinktos tik vieno miesto rajonai (51). Italijoje tiriant rudąsias lapes nustatyta, kad lapių užsikrėtimas Capillaria spp. helmintais pasirinktuose regionuose reikšmingai skyrėsi (48). Tuo tarpu Bosnijos ir Hercegovinos rudųjų lapių helmintų tyrimo rezultatai atskleidė, kad užsikrėtimas Capillaria spp. endoparazitais pasirinktuose regionuose statistiškai reikšmingai nesiskyrė (49). Tiriant rudąsias lapes Irane nustatyta, kad užsikrėtimas
Toxocara spp. bei Taenia spp. reikšmingai skyrėsi pasirinktuose regionuose (43). Tuo tarpu kito
Irane atlikto tyrimo duomenimis, lapių užsikrėtimas Taenia spp. helmintais skirtinguose regionuose reikšmingai nesiskyrė (44). Svyruojanti užsikrėtimo tendencija gali būti paaiškinama skirtingų šalių geografine padėtimi, kas nulemia aplinkos sąlygų ypatumus (2).
Atlikto tyrimo metu buvo rasti Capillaria spp., Taenia spp., Toxocara spp. Strongyloides
spp., ir Trichostrongylus spp. helmintų kiaušinėliai. Nustayta, kad sezonas turėjo įtakos tokių
helmintų, kaip Strongyloides spp., Capillaria spp., bei Trichostrongylus spp. paplitimui – pavasarį lapių užsikrėtimas šiais helmintais didesnis. Be to, Capillaria spp., Taenia spp., Toxocara spp.
Strongyloides spp., ir Trichostrongylus spp. helmintai turi zoonotinį aspektą – jais gali užsikrėsti
žmonės (5,1,9,53). Faktas, kad tyrimo metu buvo rasti zoonotiniai helmintai bei kad tirtuose rajonuose buvo pastebėtas rudųjų lapių aktyvumas skatina vykdyti tolesnę lapių stebėseną, siekiant įvertinti užsikrėtimo riziką bei apsaugoti žmones ir naminius gyvūnus.
IŠVADOS
1. Didžiausias rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimas helmintais rudenį ir pavasarį nustatytas Šakių rajone. Marijampolės rajone tiek rudenį, tiek pavasarį vyravo lapių užsikrėtimas Strongyloides spp. ir Capillaria spp. nematodais. Kauno raj. rudenį vyravo užsikrėtimas Taenia spp., o pavasarį - Capillaria spp. helmintais. Šakių ir Raseinių rajonuose tiek rudenį, tiek pavasarį vyravo lapių užsikrėtimas Capillaria spp. helmintais. 2. Nustatyta, kad pavasarį yra didesnis rudųjų lapių (Vulpes vulpes) užsikrėtimas helmintais
negu rudenį. Nuo sezono buvo priklausomas lapių užsikrėtimas Strongyloides spp.,
Capillaria spp., Trichostrongylus spp. helmintais, o lapių užsikrėtimui Taenia spp. ir Toxocara spp. helmintais sezonas įtakos neturėjo.
LITERATŪROS SĄRAŠAS
11. Onac D, Oltean M, Mircean V, Jarca A, Cozma V. Red foxes, an important source of zoonotic parasites in Romania. Scientia Parasitologica. 2015;16(3):112-117.
2
2. Gehrt SD, Riley SPD, Cypher BL. Urban Carnivores: Ecology, Conflict, and Conservation Baltimore: JHU Press; 2010.
3
3. Gicik Y, Kara M, Sari B, Kilic K, Arslan MO. Intestinal Parasites of Red Foxes (Vulpes
vulpes) and Their Zoonotic Importance for Humans in Kars Province. Kafkas Universitesi
Veteriner Fakultesi Dergisi. 2009;15(1):135-140. 4
4. Давыдова ОЕ, Шемяков ДН. Сравнительный анализ гельминтофауны лисиц камчатского края и самарской области. Теория и практика паразитарных болезней животных. 2015;16(2):117-119.
5
5. Letková V, Lazar P, Čurlík J, Goldová M, Kočišová A, Košuthová L, Mojžišová J. The red fox (Vulpes vulpes L.) as a source of zoonoses. Veterinarski Arhiv. 2006;76(Supplement):S73-S81.
6
6. Reperant L, Hegglin D, Fischer C, Kohler L, Weber JM, Deplazes P. Influence of urbanization on the epidemiology of intestinal helminths of the red fox (Vulpes vulpes) in Geneva, Switzerland. Parasitology Research. 2007;101(3):605-611.
7
7. Bružinskaitė-Schmidhalter R, Šarkūnas M, Malakauskas A, Mathis A, Torgerson PR, Deplazes P. Helminths of red foxes (Vulpes vulpes) and raccoon dogs (Nyctereutes
procyonoides) in Lithuania. Parasitology. 2012;139(1):120-127.
8
8. Varcasia A, Tamponi C, Tosciri G, Pipia AP, Dore F, Schuster RK, Kandil OM, Manunta ML, Scala A. Is the red fox (Vulpes vulpes) a competent definitive host for Taenia multiceps? Parasites & Vectors. 2015;491(8):1-6.
9
9. Antolová D, Miterpáková M, Reiterová K, Dubinský P. Influence of anthelmintic baits on the occurrence of causative agents of helminthozoonoses in red foxes (Vulpes vulpes). Helminthologia. 2006;43(4):226-231.
1
10. Borecka A, Gawor J, Malczewska M, Malczewski A. Prevalence of zoonotic helminth parasites of the small intestine in red foxes from central Poland. Medycyna Weterynaryjna. 2009;65(1):33-35.
1
11. Al-Sabi M NS, Chriél M, Jensen TH, Enemark HL. Endoparasites of the raccoon dog (Nyctereutes procyonoides) and the red fox (Vulpes vulpes) in Denmark 2009–2012 – A comparative study. International Journal for Parasitology. 2013;17(2):144-151.
1
12. Okulewicz A, Perec-Matysiak A, Buńkowska K, Hildebrand J. Toxocara canis, Toxocara cati and Toxascaris leonina in wild and domestic carnivores. Helminthologia. 2012;49(1):3-10.
1
13. Vervaeke M, Dorny P, De Bruyn L, Vercammen F, Jordaens K, van den Berge K, Verhagen R. A survey of intestinal helminths of red foxes (Vulpes vulpes) in northern Belgium. Acta Parasitologica. 2005;50(3):221-227.
1
14. Al-Sabi M, Halasa T, Kapel C M. Infections with cardiopulmonary and intestinal helminths and sarcoptic mange in red foxes from two different localities in Denmark. Acta Parasitologica. 2014;59(1):98-107.
1
15. Enemark HL, Al-Sabi MN, Knapp J, Staahl M, Chríel M. Detection of a high-endemic focus of Echinococcus multilocularis in red foxes in southern Denmark, January 2013. Eurosurveillance. 2013;18(10):1-4.
1
16. Miterpáková M, Hurníková Z, Antolová D, Dubinský P. Endoparasites of red fox (Vulpes
vulpes) in the Slovak Republic with the emphasis on zoonotic species Echinococcus multilocularis and Trichinella spp. Helminthologia. 2009;46(2):73-79.
1
17. Vergles Rataj A, Posedi J, Zele D, Vengušt G. Intestinal parasites of the red fox (Vulpes vulpes) in Slovenia. Acta Veterinaria Hungarica. 2013;61(4):454-462.
1
18. Vergles Rataj A, Bidovec A, Žele D, Vengušt G. Echinococcus multilocularis in the red fox (Vulpes vulpes) in Slovenia. European Journal of Wildlife Research. 2010;56(5):819-822.
1
19. Guerra D, Hegglin D, Bacciarini L, Schnyder M, Deplazes P. Stability of the southern European border of Echinococcus multilocularis in the Alps: evidence that Microtus
arvalis is a limiting factor. Parasitology. 2014;141(12):1593-1602.
2
20. Bork-Mimm S, Rinder H. High prevalence of Capillaria plica infections in red foxes (Vulpes vulpes) in Southern Germany. Parasitology Research. 2011;108(4):1063-1067. 2
21. Borecka A, Gawor J, Zięba F. A survey of intestinal helminths in wild carnivores from the Tatra National Park, southern Poland. Annals of Parasitology. 2013;59(4):169-172.
2
22. Demiaszkiewicz AW, Pyziel AM, I K, Lachowicz J. The first report of Angiostrongylus
vasorum (Nematoda; Metastrongyloidea) in Poland, in red foxes (Vulpes vulpes). Acta
Parasitologica. 2014;59(4):758-762. 2
23. Borecka A, Gawor J, Malczewska M, Malczewski A. Occurence of Echinococcus
multilocularis in red foxes (Vulpes vulpes) in southern Poland. Helminthologia.
2008;45(1):24-27. 2
24. Karamon J, Kochanowski M, Sroka J, Cencek T, Różycki M, Chmurzyńska E, Bilska-Zając E. The prevalence of Echinococcus multilocularis in red foxes in Poland--current results (2009-2013). Parasitology Research. 2014;113(1):317-322.
2
25. Bagrade G, Šnábel V, Romig T, Ozoliņš J, Hüttner M, Miterpáková M, Ševcová D, Dubinský P. Echinococcus multilocularis is a frequent parasite of red foxes (Vulpes
vulpes) in Latvia. Helminthologia. 2008;45(4):157-161.
2
26. Šarkūnas M, Bružinskaitė R, Marcinkutė A, Strupas K, Sokolovas V. Emerging alveolar echinococcosis (AE) in humans and high prevalence of Echinococcus multilocularis in foxes and raccoon dogs in Lithuania. Acta Veterinaria Scandinavica. 2010;52(1):1-3. 2
27. Marcinkutė A, Šarkūnas M, Moks E, Saarma U, Jokelainen P, Bagrade G, Laivacuma S, Strupas K, Sokolovas V, Deplazes P. Echinococcus infections in the Baltic region. Veterinary Parasitology. 2015;213(3-4):121-131.
2
28. Brochier B, De Blander H, Hanosset R, Berkvens D, Losson B, Saegerman C.
Echinococcus multilocularis and Toxocara canis in urban red foxes (Vulpes vulpes) in
Brussels, Belgium. Preventive Veterinary Medicine. 2007;80(1):65-73. 2
29. Franssen F, Nijsse R, Mulder J, Cremers H, Dam C, Takumi K, van der Giessen J. Increase in number of helminth species from Dutch red foxes over a 35-year period. Parasites & Vectors. 2014;166(7):1-10.
3
30. Philbey AW. Detection of Angiostrongylus vasorum in red foxes in Scotland. Veterinary Record. 2013;173(6):148.
3
31. Eira C, Vingada J, Torres J, Miquel J. The Helminth Community of the Red Fox, Vulpes
Vulpes, In Dunas de Mira (Portugal) and its effect on host condition. Wildlife Biology in
